miércoles, 10 de mayo de 2017

Detalles del reclutamiento de Camponotus cruentatus

Details of the recruitment of Camponotus cruentatus


Camponotus cruentatus es una de las hormigas más grandes de España, con una amplia distribución que abarca casi todas las provincias. Si uno se sienta junto a la entrada de uno de sus hormigueros, y se arma con un poco de paciencia, podrá contemplar el magnífico espectáculo del reclutamiento de grupo. 



Veremos salir a una hormiga seguida de cerca por un pequeño grupo de obreras, normalmente menos de diez. Esa hormiga, la líder, camina de forma diferente, más pausada y rectilínea, y lleva el abdomen inclinado hacia abajo, rozando la superficie del suelo. Es la única que sabe a donde va –una fuente de alimento previamente visitada– y lo hace segregando feromonas a su paso para orientar a las compañeras. De vez en cuando, el encuentro frontal de la líder con alguna de las obreras que le siguen desencadena en ella intensos contactos antenales y mandibulares que refuerzan la cohesión del grupo en marcha. A su vez, las obreras más adelantadas estimulan a la líder mediante frecuentes contactos en su abdomen o en sus patas traseras.



A cámara lenta podemos apreciar que la hormiga líder efectúa brevísimas paradas en su trayectoria, paradas rituales que coinciden con un mayor arqueamiento del abdomen, muy probablemente el momento en que segrega una mínima gota de feromona de pista.


Si ahora observamos más de cerca a alguna de las obreras en marcha, podremos sorprenderla acicalándose el abdomen con las patas traseras, un comportamiento rapidísimo que solo cabe apreciar mediante la cámara lenta.


En la perspectiva evolutiva de los sistemas de comunicación de las hormigas, el reclutamiento de grupo constituiría un estadio intermedio entre el primitivo “reclutamiento en tándem” y el denominado “reclutamiento masivo”. En todo caso, un hermoso espectáculo que merece la pena presenciar.

miércoles, 3 de mayo de 2017

Transporte de alimentos blandos mediante objetos sólidos en Tapinoma nigerrimum

Soft food transport by means of solid items in Tapinoma nigerrimum

Abstract. The transport of liquid, viscous or soft food by means of solid items has been described for a few species of ants belonging to four genera: Aphaenogaster, Pogonomyrmex, Solenopsis and Messor (subfamily Myrmicinae). Here we report, for the first time, soft food transport by means of solid items in Tapinoma nigerrimum (subfamily Dolichoderinae). This behavior has usually been considered as "tool use". We reject this interpretation and think that the whole process can be explained in an easier way. Liquid, viscous or soft food can trigger two different and common reactions in ants: a protective and a food reaction. The protective reaction induces some workers to cover the food with solid items, persiting in that behavior for some time. The food reaction induces other workers to lick or bite the surface of the food, or pull on any solid item embedded in it. The final result of this collective process, in which both reactions converge, is a pseudo tool-use behavior. No ant takes an item, put it in the liquid or soft food, and then pull it out. Only such an individual, unitary behavior, could be considered as tool use. In this respect, "liquid, viscous or soft food transport by means of solid items" may not be uncommon in other genera and subfamilies of ants.


INTRODUCCIÓN
En solo 11 especies de hormigas pertenecientes a los géneros Aphaenogaster, Pogonomyrmex, Solenopsis y Messor (todos ellos de la subfamilia Myrmicinae), se conoce un singular comportamiento consistente en depositar pequeños objetos sólidos (piedras, granos de tierra, palitos…) sobre alimentos líquidos o viscosos, objetos que después extraen embadurnados y transportan al hormiguero.
La mayoría de autores han considerado este comportamiento como uso de instrumentos o herramientas (Morrill, 1972; Fellers & Fellers, 1976; Tanaka & Ono, 1978; McDonald, 1984; Agbogba, 1985; Barber et al., 1989; Banschbach et al., 2006; Maák et al., 2017). En el artículo donde describí esta conducta en Messor barbarus (Gómez Durán, 2011), discrepé de dicha interpretación. Argumentaba que el alimento líquido, blando o viscoso puede desencadenar dos comportamientos diferentes muy generalizados en todos los géneros de hormigas: 1) el protector, por el que cubren las superficies húmedas o pegajosas que puedan impregnarlas; 2) el alimentario, por el que intentan arrastrar cualquier alimento que encuentran durante el forrajeo.
Imaginemos una gota de miel. Al comienzo del proceso, mientras algunas obreras lamen su superficie o intentan morderla sin éxito, otras se dedican en exclusiva a colocar objetos sobre ella. Más tarde, los numerosos objetos incrustados estimulan y facilitan que muchas obreras tiren de ellos y los transporten al hormiguero. Ninguna hormiga introduce un objeto en la miel y, acto seguido, lo saca embadurnado. Si así ocurriera, estaríamos de forma incontestable ante un genuino uso de instrumentos. Pero los hechos de observación indican claramente que, para cada individuo, ambos comportamientos –el de cubrimiento y el de extracción– acontecen de manera aislada, sin conexión entre ellos. Por ejemplo, algunas obreras extraerán objetos que otras colocaron sobre la miel hace más de 25 minutos, etc.… Esta conexión a nivel de individuo es la que conlleva, precisamente, el salto de complejidad característico del uso de herramientas.
El conjunto del proceso –llevado a cabo por un grupo más o menos amplio de hormigas– da como resultado un efectivo transporte de alimentos líquidos mediante objetos sólidos. Su apariencia pseudo-instrumental es lo que ha llevado a confusión a la mayoría de investigadores que han estudiado el tema.

PREDICCIÓN Y MÉTODO
Al final de mi artículo sobre este comportamiento en Messor barbarus (Gómez Durán, 2011) hice la siguiente predicción:
“El carácter no instrumental del proceso de transporte de alimentos líquidos mediante objetos sólidos –proceso compuesto por dos comportamientos independientes muy generalizados en la familia Formicidae– nos lleva a predecir que no debe ser excepcional, y que podrá hallarse en otros géneros y especies de hormigas”.
Con esta convicción, decidí buscar esta conducta pseudo-instrumental en algún género y subfamilia en los que no se hubiera descrito. Elegí la omnipresente Tapinoma nigerrimum (subfamilia Dolichoderinae), una pequeña hormiga polimórfica con obreras de entre 3 y 5 mm, policálica (con varios nidos) y poligínica (con varias reinas), que practica la trofalaxia o transferencia individuo a individuo del alimento líquido acumulado en el buche. Precisamente, la ausencia de trofalaxia en los géneros Aphaenogaster y Pogonomyrmex es uno de los argumentos aducidos para justificar el surgimiento evolutivo del transporte de líquidos mediante “instrumentos” en ambos taxones (Agbogba, 1985).
De T. nigerrimum ya conocía dos notables habilidades en el uso de piedras: el taponamiento de la entrada de los nidos de otras especies (Gómez Durán, 2012a), y el levantamiento de barreras frente a pistas feromonales extrañas (Gómez Durán, 2012b). En este sentido, parecía una buena especie candidata. Sin embargo, mis observaciones de años anteriores indicaban que la miel no desencadena en las obreras el comportamiento pseudo-instrumental, al menos en las condiciones en las que realicé los experimentos… Justamente, la variación de las condiciones experimentales y de los numerosos factores que intervienen son la clave de la activación o no de las conductas de cubrimiento y extracción de objetos.
Veamos sucintamente algunos de esos factores posibles:
  • El grado de temperatura y humedad, que afecta a la mayor o menor actividad de las hormigas y al endurecimiento de la capa superficial del alimento líquido que se les presenta en el experimento.
  • La necesidad alimentaria de la colonia en función de sus reservas y del momento del ciclo reproductor.
  • La actividad trófica de la especie, en este caso una especie omnívora muy aficionada a la ligamaza de los pulgones.
  • La cercanía del alimento al nido o a una pista establecida y frecuentada.
  • La disponibilidad y naturaleza de los objetos sólidos presentes alrededor del alimento: su tamaño, forma, peso y densidad.
  • La textura y viscosidad del alimento ofrecido a las hormigas, que puede facilitar o no el ser lamido, o mordido y separado en trozos para su transporte.
  • La composición del alimento: si es más o menos azucarado, graso o proteínico.
  • La capacidad mecánica de extracción de objetos por parte de la especie, que dependerá de su tamaño y fuerza, del objeto sólido empleado y de la adherencia de los mismos a cada tipo de alimento líquido, viscoso o blando.

Frente a esta multiplicidad de factores, la ejecución del experimento mismo es de suma sencillez: se pone el alimento líquido o blando sobre un trozo de cartón, y se coloca éste sobre el suelo, cerca de las hormigas forrajeadoras. La aproximación experimental consistió únicamente en variar la textura y fluidez de los alimentos (líquidos, viscosos o blandos), su composición  (azucarados, grasos o proteínicos), los tipos de objetos (semillas ligeras, granos de tierra, etc.), y las horas del día con sus oscilaciones de temperatura y humedad. El objeto de los experimentos fue únicamente revelar la existencia del transporte de alimentos blandos mediante objetos sólidos en Tapinoma nigerrimum, obviando el estudio detallado y cuantitativo de dicho comportamiento.
Durante el mes de abril de 2017 realicé unos 25 experimentos en tres parques urbanos de Madrid, entre las 11:00 y las 14:00, y entre las 17:00 y las 20:00. Utilicé los siguientes alimentos: miel, agua azucarada, leche condensada en varias diluciones, sardinas en conserva machacadas con su aceite de girasol y un poco de aceite de oliva, y puré envasado de bebé a base de bechamel y lenguado (Fig. 1). El alimento lo ponía encima de cuadrados de cartulina blanca de 5 x 5 cm, que colocaba siempre junto a una pista estable y transitada por numerosas obreras. Los objetos utilizados por las obreras eran mayoritariamente semillas de Platanus sp, granos de tierra, piedras y restos vegetales, todos ellos disponibles de forma natural en el entorno. En algunos casos les suministré trozos de hojas secas y palitos en las cercanías del alimento. Los comportamientos fueron filmados y fotografiados con un teléfono Apple Iphone 6s.


EXPERIMENTOS CON ALIMENTOS LÍQUIDOS
Comencé los experimentos con los tres alimentos más fluidos: agua azucarada al 50%, miel (85% de azúcares y 0.7 de proteínas) y leche condensada desnatada, espesa o diluida en agua. El agua azucarada y la miel solo desencadenaron, en varios experimentos, el comportamiento alimentario. Las obreras permanecían lamiendo la superficie de las gotas durante más de una hora, sin colocar encima ningún objeto (Fig. 2, izquierda; 23 ºC, HR: 25.1 %).
La leche condensada desnatada tenía, por cada 100 gr, 60.4 de azúcares, 8.9 de proteínas, 0.31 de sal y 0.2 de grasa. En 2 experimentos desencadenó solo el comportamiento alimentario. En otros 3 experimentos desencadenó inmediatamente el cubrimiento con objetos por parte de algunas obreras, mientras la mayoría lamía. Sin embargo, a los pocos minutos, cuando la superficie pareció endurecerse, dejaron de cubrir la gota. Durante dos horas las obreras continuaron lamiendo la leche condensada; los objetos puestos encima no fueron retirados (Fig. 2, derecha; 24 ºC, HR: 27.30 %).


EXPERIMENTOS CON ALIMENTOS BLANDOS
Las sardinas en conserva de aceite de girasol tenían, por cada 100 gr, 21 de proteínas, 13 de grasa, 1.5 de sal y 0.5 de hidratos de carbono (sin azúcares). Para preparar la pasta se machacaron las sardinas con su aceite de girasol y se añadió un poco de aceite de oliva. Esta pasta desencadenó de forma espectacular el comportamiento de cubrimiento. En 25 minutos un grupo de obreras colocó cientos de semillas de Platanus sp y algunos terrones alrededor del alimento, incluyendo el perímetro de aceite que se había extendido hacia fuera. Poco a poco fueron cubriendo también la superficie dorsal del alimento. Se observaron varios traslados de semillas desde el alimento hacia el nido, pero la mayoría de las veces simplemente retiraban las que estaban puestas, apartándolas del alimento, o las cambiaban de sitio. El movimiento de poner y quitar objetos era frenético. Transcurrida una hora, el número de objetos disminuyó considerablemente. La pasta de sardinas se fue secando, y las obreras comenzaron a arrancar con sus mandíbulas pequeños trozos que trasladaban al nido. A las 6 horas la pasta estaba muy seca, con poco aceite y ningún objeto sobre ella. Las obreras seguían arrancando trozos y transportándolos. El volumen de la pasta se había reducido a más de la mitad (Fig. 3; 25 ºC, HR: 20.70 %).


En el siguiente experimento mezclé miel con la pasta de sardinas en aceite, en la proporción 1:1. Esta mezcla desencadenó únicamente el comportamiento alimentario. La miel se había extendido por el borde de la pasta, y numerosas obreras estuvieron lamiéndola durante más de una hora (Fig. 4; 16 ºC, HR: 59 %). Los restos vegetales que se aprecian en la Fig. 4 fueron llevados por el viento.


El puré de bebé envasado tenía, por cada 100 gr, 7.6 de hidratos de carbono (de los cuales 1.5 de azúcares), 2.8 de proteínas, 2.5 de grasas, 0.4 de fibras, y 0.07 de sal. La cartulina con el alimento fue colocada a pocos centímetros de la entrada de un nido con mucha actividad en el exterior, y desde la que partía una pista estable muy transitada. El día anterior había llovido, y alrededor del hormiguero se amontonaban numerosos granos de tierra sacados por las obreras en sus labores de remodelación de las galerías. El puré desencadenó inmediatamente los comportamientos alimentarios y de cubrimiento. Algunas obreras lamían o intentaban morder la superficie. Otras comenzaron a cubrirlo con los granos de tierra amontonados. En 5 minutos había decenas de granos sobre la superficie del alimento, sobre todo en el perímetro. En 20 minutos habían colocado varios cientos (Fig. 5; 16 ºC, HR: 48 %).


En el minuto 8, aproximadamente, comenzaron a extraer granos de tierra embadurnados de puré, que transportaban al hormiguero (Figs. 6 y 7; video 1; 16 ºC, HR: 48 %). Se observaron más de 50 extracciones y transportes de granos embadurnados.



VIDEO 1 

El experimento con el puré de bebé se repitió otras dos veces con resultados similares. En el siguiente video (Video 2; 17 ºC; HR: 14.7 %) se muestra un resumen de uno de esos experimentos, desde la presentación del puré a las obreras hasta pasada una hora, cuando la desecación del puré permitía a las obreras arrancar directamente trozos del mismo y transportarlos con las mandíbulas al hormiguero.

 VIDEO 2

CONCLUSIONES 
  1. Los alimentos líquidos o viscosos de alto contenido en azúcares (agua azucarada, miel, leche condensada) desencadenan en las obreras de Tapinoma nigerrimum un comportamiento mayoritariamente alimentario. Tienden a lamer su superficie durante largo tiempo.
  2. Los alimentos proteínicos grasos y aceitosos (pasta de sardinas en conserva) desencadenan abruptamente, en una primera fase, un intensivo comportamiento protector por el que las obreras depositan infinidad de objetos sobre el alimento. Muy pocos son extraídos y llevados al hormiguero. Los objetos impregnados de grasa y aceite terminan siendo, en su mayor parte, removidos y apartados. El resultado final es la desecación del alimento, momento que aprovechan las obreras para arrancar trozos con sus mandíbulas y transportarlos al nido.
  3. El puré de bebé envasado, con una composición equilibrada de azúcares, proteínas y grasas, desencadena un comportamiento protector o de cubrimiento constante, aunque menos intenso que con los alimentos grasos y aceitosos. La textura blanda del puré, combinada con la densidad de los objetos utilizados (los granos de tierra procedentes de las excavaciones del propio hormiguero), hace que estos terminen hundiéndose parcialmente en el puré. Esa misma textura blanda (muy diferente de la viscosidad de la miel) permite a las pequeñas obreras de T. nigerrimum extraer los objetos embadurnados con relativa facilidad.
  4. Estos experimentos muestran que, modificando las características del alimento y de los objetos disponibles en el entorno, es posible inducir en T. nigerrimum el comportamiento de transporte de alimentos blandos mediante objetos sólidos, comportamiento que no requiere, por tanto, ausencia de trofalaxia.
  5. El alimento líquido, viscoso o blando puede desencadenar en las hormigas dos comportamientos distintos: el protector y el alimentario. La estimulación acontece de manera diferencial: las obreras estimuladas a cubrir con objetos el alimento, persisten en dicha acción repetidamente; las obreras estimuladas tróficamente, lo lamen o muerden, o tiran de los objetos que encuentren incrustados en él. Ninguna obrera realiza ambos comportamientos consecutivamente (cubrimiento del alimento con un objeto y extracción del mismo), acción individual compleja que sí constituiría un genuino “uso de instrumentos”. Pero si ambos comportamientos concurren a lo largo del tiempo en una misma fuente de alimento, y las obreras implicadas tienen capacidad física para extraer los objetos que encuentran incrustados, puede surgir, bajo ciertas condiciones, el transporte de alimentos líquidos, viscosos o blandos mediante objetos sólidos. El hallazgo de esta conducta pseudo-instrumental en el género Tapinoma (subfamilia Dolichoderinae) sugiere, nuevamente, que podrá darse en otros géneros y subfamilias. 

Referencias 
  • AGBOGBA C. 1985. Observations sur la recolte de substances liquides et de sucs animaux chez deux especes d’Aphaenogaster: A. senilis et A. subterranea (Hym. Formicidae). Insectes Sociaux, 32: 427-434.
  • BANSCHBACH VS, BRUNELLE A, BARTLETT KM, GRIVETTI JY, YEAMANS RL. 2006. Tool use by the forest ant Aphaenogaster rudis: Ecology and task allocation.  Insectes Sociaux 53: 463-471.
  • BARBER JT, ELLGAARD EG, THIEN LB, STACK AE. 1989. The use of tools for food transportation by the imported fire ant, Solenopsis invicta. Animal Behaviour 38: 550-552.
  • FELLERS JH, FELLERS GM. 1976. Tool use in a social insect and its implications for competitive interactions. Science 192: 70-72.
  • GÓMEZ DURÁN JM. 2011. Transporte de alimentos líquidos mediante objetos sólidos en Messor barbarus (Linnaeus, 1767), y reconsideración del denominado “comportamiento de uso de instrumentos” en las hormigas [Liquid food transport by means of solid items in Messor barbarus (Linnaeus, 1767), with a reconsideration of the so called “tool use behavior” in ants]. Iberomyrmex 3: 9-20.
  • GÓMEZ DURÁN JM. 2012a. Taponamiento de nido por Tapinoma nigerrimum [Nest plugging by Tapinoma nigerrimum]. ResearchGate (https://www.researchgate.net). DOI: 10.13140/2.1.3787.3603
  • GÓMEZ DURÁN JM. 2012b. Nuevas observaciones sobre el uso de piedras por Tapinoma nigerrimum [New observations on the use of stones by Tapinoma nigerrimum]. ResearchGate (https://www.researchgate.net). DOI: 10.13140/RG.2.1.4617.7363
  • MAÁK I, LŐRINCZI G, MÓDRA G, BOVET D, CALL J,  D’ETTORE P. 2017. Tool selection during foraging in two species of funnel ants. Animal Behaviour 123: 207-216.
  • MCDONALD P. 1984. Tool use by the ant Novomessor albisetosus. Journal of The New York Entomological Society 92: 156-161.
  • MORRILL WL. 1972. Tool using behavior of Pogonomyrmex badius (Hymenoptera: Formicidae). Florida Entomologist 55: 59-60
  • TANAKA T, ONO Y. 1978. The tool use by foragers of Aphaenogaster famelica. Japanese Journal of Ecology 28: 49-58.

miércoles, 5 de abril de 2017

Messor barbarus cortando una flor

Messor barbarus cutting a flower

Con la llegada del buen tiempo las obreras de Mesor barbarus han comenzado la recolección de semillas y otras partes vegetales. Hoy he podido contemplar cómo se afanaban cortando las pequeñas flores de unas gramíneas. Para ello, muerden fuertemente la parte alta del tallo y, sin soltarlo, giran la cabeza y el cuerpo a izquierda y derecha, ejerciendo tracciones y retorsiones. De vez en cuando recolocan las mandíbulas y vuelven a iniciar el proceso. En poco tiempo, el tallo es seccionado limpiamente y la flor trasladada al hormiguero.

sábado, 18 de marzo de 2017

Presencia de “paraglosas” con estilete en hormigas obreras y machos del género Leptanilla

Presence of “paraglossae” with stylet in worker and male ants of the genus Leptanilla

Abstract. Worker and male ants of the genus Leptanilla have a pair of membranous, cylindrical, elongated “paraglossae” armed with apical sclerotized stylets. These kind of specialized “paraglossae”, unique among ants, are situated anterolaterally on the prementum, between the labial palps and the subglossal brush. Each “paraglossa”, apparently without sensory setae, is slightly distad and dorsad to the labial palp, and longer than it. The stylets are reinforced at their base, curving and tapering to the tip, measure about 15 µm long and project forwards and probably some upwards.
5 males and 32 workers of the same species and colony (Leptanilla SPA-02, 234 individuals) collected from a soil sample in Madrid in August 2014 were studied. The 5 males and 22 workers had the ligula (glossa + paraglossae) protracted, and 10 workers had the ligula retracted. When retracted, both the glossa and paraglossae were hidden behind the anterior margin of the clypeus.
Two main functions for the “paraglossal” stylets of Leptanilla are suggested: a) Carrying the larva by hooking its prothoracic structure; b) Puncturing the cuticle of their prey (centipedes), or even the cuticle of their own larvae and physogastric queen to get hemolymph. If Leptanilla workers really puncture their larvae to get hemolymph, it could be an evolutionary precursor of the “larval hemolymph tap”.

INTRODUCCIÓN
Detrás de las mandíbulas de las hormigas, flanqueado lateralmente por las maxilas y protegido dorsalmente por el labrum, se halla el labium o labio inferior, encargado de manipular el alimento y transferirlo al saco bucal, desde donde pasará a la faringe. Cada maxila se compone de un cardo (el esclerito basal), un largo estipe (provisto de un palpo maxilar), una lacinia y una galea (ambas, apéndices apicales). El labium se compone del postmentum (el esclerito basal), el prementum (donde se insertan los dos palpos labiales), y la glosa o lengua.
En las avispas, abejas y otros himenópteros aculeados existe, además, un apéndice bien diferenciado, la paraglosa, situada entre el palpo labial y la glosa (Brothers, 1975). En esa misma posición, unas pocas especies de hormigas poseen un pequeño lóbulo membranoso, provisto a veces de setas o papilas sensoriales con posible función quimioreceptora. El consenso actual es que dichas estructuras no son, probablemente, homólogas de las verdaderas paraglosas de otros himenópteros, y que tienen un tamaño muy reducido o son inexistentes en la mayoría de los géneros de hormigas (Matsuda, 1965; Gotwald, 1969; Baroni Urbani et al, 1992; Fisher & Bolton, 2016). A pesar de ello, se las sigue nombrando, a efectos prácticos y mientras no se aclare su estatuto morfológico, “paraglosas” de hormigas (con la palabra entrecomillada).
Janet (1904) ilustró la “paraglosa” de Myrmica rubra; Bugnion (1930) describió la de Atta sexdens; Gotwald (1969) la encontró en bastantes Myrmicinae y en algunas Ponerinae y Formicinae; Baroni Urbani et al (1992) añadieron a esas tres subfamilias una cuarta, Leptanillinae; Hansen et al (1999) dibujaron la de Camponotus modoc; recientemente, Keller (2011) asignó “paraglosas especializadas” a Myrmica americana, Pogonomyrmex barbatus y Manica rubida, esta última bien desarrollada y con microtichia (pelos rígidos no articulados) en su extremo apical. Keller (2011) descartó la existencia de “paraglosas especializadas” en Leptanilla swani y sugirió, en base a especímenes correspondientes a 16 subfamilias de hormigas, que algunos pliegues membranosos detectados en la base de las glosas podrían estar relacionados con las “paraglosas”.
Particularmente interesante –en relación con el presente trabajo– es el único comentario que dedican Baroni Urbani et al (1992) a la subfamilia Leptanillinae: “Un espécimen de Leptanilla japonica muestra, distales a los palpos labiales, dos estructuras delgadas, pareadas, con forma de dedo, que interpretamos como homólogas de las “paraglosas” de las hormigas”.

DESARROLLO DEL TRABAJO
En las últimas semanas he hecho preparaciones microscópicas de varias obreras y machos de Leptanilla SPA-02 que encontré asociados en una misma muestra de tierra recogida en Madrid el 1 agosto de 2014. El objetivo era conocer las piezas bucales de este género hipogeo, primitivo y minúsculo, e intentar averiguar si había alguna diferencia notable respecto de los complejos maxilo-labiales del resto de hormigas. Tenía bien presente un hecho extraordinario descrito por Masuko (1990): las larvas de Leptanilla son las únicas de la familia Formicidae que poseen una extraña estructura protorácica (posicionada ventralmente junto a la cabeza) cuya función es unirse, de una manera todavía desconocida, al aparato bucal de las obreras. Mediante esta unión ventro-ventral, sin utilización de las mandíbulas, las obreras transportan a las larvas en sus frecuentes marchas nómadas bajo tierra.
El resultado ha sido sorprendente: tanto las obreras como los machos de Leptanilla poseen “paraglosas” membranosas, más o menos cilíndricas y elongadas, que superan en longitud a los palpos labiales. Aparentemente carecen de setas sensoriales, pero están armadas apicalmente de un conspicuo estilete esclerotizado. Este diseño estructural era desconocido en las hormigas.
En los próximos apartados expondré el método seguido, ilustraré ampliamente las paraglosas con estilete de obreras (Figs. 1-12) y machos (Figs. 13-16), comentaré la retracción y protracción de la lígula (el conjunto de glosa más “paraglosas”) y, finalmente, sugeriré posibles funciones para estos singulares estiletes del aparato bucal de Leptanilla.

MÉTODO
Seleccioné 32 obreras y 5 machos de una misma colonia con 234 individuos (Leptanilla SPA-02) colectada en Madrid el 1 de agosto de 2014. Era importante que las obreras tuvieran las mandíbulas abiertas, al menos parcialmente, para facilitar la visualización de las piezas bucales. Los ejemplares fueron incluidos en bálsamo de Canadá o, en algún caso, en DMHF (dimetil hidantoína formaldehído). Este último medio permite recuperar el ejemplar añadiendo unas gotas de agua a la preparación, pero no supera la calidad y transparencia de bálsamo de Canadá. En el curso de las preparaciones microscópicas advertí la necesidad de ver cada uno de los ejemplares –utilizando objetivos de 40x y 100x– tanto en vista ventral como dorsal. Para ello colocaba el ejemplar sobre un cubreobjetos grande y lo cubría con otro más pequeño impregnado con el bálsamo. Ambos cubreobjetos se fijaban al portaobjetos mediante un trozo de masilla adhesiva. Para obtener en cualquier momento la vista ventral o la dorsal, bastaba con retirar la masilla, dar la vuelta a los dos cubreobjetos pegados por el bálsamo, y fijarlos de nuevo al portaobjetos mediante la masilla (Fig. A). Así pude comprobar que, normalmente, el cuerpo membranoso de las “paraglosas” se ve bien en vista ventral, pero los estiletes apicales, que en esa perspectiva suelen estar dirigidos hacia delante y hacia abajo, se aprecian mejor en vista dorsal. Quizá este fue el motivo por el que no fueron detectados por Baroni Urbani et al (1992).
La extrema miniaturización de estas hormigas hacía enormemente difícil la extracción segura de sus piezas bucales, por lo que siempre fueron inspeccionadas in situ. Solo en un ejemplar pude extraerlas completamente ejerciendo presión sobre la cabeza (Fig. 8). 



LAS “PARAGLOSAS” Y SUS ESTILETES
Cada una de las dos “paraglosas” de Leptanilla se sitúa anterolateralmente sobre el prementum, entre el palpo labial y el cepillo subglosal (Fig. 3). Son levemente distales y dorsales a los palpos labiales, es decir, están más cerca de la glosa que los palpos labiales, y por encima de ellos (Figs. 1 y 3). En la Fig. 1 se aprecian bien los lóbulos membranosos de las “paraglosas”: elongados, cilíndricos, arqueados sobre la glosa y aparentemente sin setas sensoriales. En todas las preparaciones la “paraglosa” supera en longitud al palpo labial.
La visualización conjunta del lóbulo membranoso y del estilete esclerotizado de la “paraglosa” pudo conseguirse aceptablemente solo en dos ejemplares (Figs. 7 y 16). Aparentemente, el estilete se dirige hacia delante y hacia arriba, quedando por tanto en un plano superior al del lóbulo. Para su visualización se requiere entonces un cambio en el plano focal del microscopio, como se aprecia en las Figs. 1-2 (obrera) y 13-14 (macho). En vista dorsal el estilete suele ser más fácil de detectar (Figs. 7-12 y 16), apreciándose en algunos casos un engrosamiento en su base (Figs. 10 y 16). Su curvatura y afinamiento hacia la punta es variable según la imagen tomada, lo que hace difícil una medida real de su longitud. En la Figs. 10 (obrera) y 16 (macho) los estiletes parecen estar cercanos al plano horizontal. En ambos casos miden alrededor de 15 µm. Los detalles estructurales y tridimensionales de estos estiletes sólo podrán dilucidarse con imágenes de microscopía electrónica.

















 PROTRACCIÓN Y RETRACCIÓN DE LA LÍGULA (GLOSA + PARAGLOSAS)
De las 32 obreras inspeccionadas, 22 tenían la lígula protraída o extendida, y 10 la tenían retraída. Los 5 machos tenían la lígula protraída. En todos los casos de retracción se aprecian bien, en vista ventral, el prementum y los dos palpos del labium (Figs. 17-20), pero nunca la glosa y las dos “paraglosas”. Ello indica que, más allá de su cuestionable homología con las verdaderas paraglosas de otros himenópteros aculeados, las “paraglosas” de Leptanilla forman una unidad de acción con la glosa: se retraen y protraen conjuntamente. En la Fig. 20 se indican con flechas blancas dos lóbulos situados sobre el prementum, muy cerca de la inserción de los palpos labiales, que podrían corresponder a las “paraglosas” retraídas. En el mismo ejemplar, en vista dorsal (Fig. 21), se aprecia la glosa retraída detrás del borde anterior del clípeo.






 ¿QUÉ FUNCIONES PODRÍAN TENER LAS “PARAGLOSAS” CON ESTILETE?
Gotwald (1969) ilustró las “paraglosas” de unas pocas especies de hormigas y las describió como pequeños lóbulos membranosos provistos de setas o papilas sensoriales. Les asignó por ello una posible función quimioreceptora. Las “paraglosas” de Leptanilla, sin embargo, carecen aparentemente de esos elementos sensoriales, pero están armadas de un estilete apical esclerotizado y reforzado en su base. Las funciones deberían ser, por tanto, de orden mecánico. Voy a sugerir dos funciones probables:
Función de transporte de las larvas. Como comentaba en la introducción, las larvas de Leptanilla son las únicas de la familia Formicidae que poseen una estructura protorácica que, al unirse a las piezas bucales de las obreras (no a sus mandíbulas), sirven para ser transportadas por estas. Los detalles de esta unión son desconocidos. Según Masuko (1990), debería ser un mecanismo del tipo llave-cerradura. Los estiletes de las obreras podrían enganchar las proyecciones protorácicas de la larva y, de esta forma, transportarla. A efectos ilustrativos he compuesto en la Fig. B, a la misma escala, una imagen SEM de la estructura protorácica de la larva de Leptanilla japonica (según Masuko, 1990), y otra realizada con microscopio óptico mostrando los estiletes de una obrera de Leptanilla SPA-02. Ambas especies difieren algo en tamaño: las obreras de L. japonica miden 1.2 mm, las de L. SPA-02 1.4 mm


Función perforadora-alimentaria. La posición de los estiletes, a ambos lados de la glosa y dirigidos anteriormente, sugiere una función alimentaria vinculada a la perforación de cutículas para acceder a sustancias líquidas como la hemolinfa. En su estudio sobre la biología de Leptanilla japonica, Masuko (1990) comenta que las larvas rasgan la pleura de los centípedos –previamente paralizados por las obreras– utilizando sus mandíbulas exodontas, y que las obreras aprovechan dichos orificios para lamer la hemolinfa. Pero en sus observaciones se establece que las obreras paralizan a los centípedos en apenas 10 minutos y que, antes de transportar las larvas junto a la presa, transcurre más de media hora, tiempo en el que varias decenas de obreras rodean y contactan con el centípedo. No es improbable que las obreras perforen ellas mismas la cutícula del centípedo para lamer la hemolinfa, y que dichas perforaciones sean también utilizadas por las larvas.
Masuko descubrió en Leptanilla, Amblyopone y Proceratium la alimentación de adultos en base a la hemolinfa larval (LHF) (1986, 1989, 1990). En los tres casos se trata de un canibalismo no destructivo. Pero mientras en Amblyopone y Proceratium el adulto, normalmente la reina, perfora con sus mandíbulas la cutícula de la larva, en Leptanilla la larva posee, en el IV segmento abdominal, dos poros exudatorios de hemolinfa de la que se alimenta en exclusiva la reina y, en ocasiones, las obreras. Masuko (1989) sugiere que, en un estadio anterior al surgimiento del poro exudatorio de la larva, los ancestros de Leptanilla debieron practicar incisiones mandibulares en la cutícula de las larvas, tal como practican todavía Amblyopone y Proceratium. Apunto la posibilidad de que el precursor evolutivo del poro exudatorio de la larva de Leptanilla pudo haber sido, no las incisiones mandibulares, sino las perforaciones frecuentes realizadas por las obreras en la cutícula larval mediante el estilete paraglosal descrito en este trabajo. En tal caso, no es improbable que las actuales obreras de Leptanilla continúen perforando las larvas con sus estiletes, es decir, que practiquen un modo de canibalismo no destructivo alternativo al uso del poro exudatorio de las larvas.
Masuko (1990) aporta otras dos observaciones en las que los estiletes de Leptanilla podrían tener igualmente una función perforadora-alimentaria. La primera es que algunas obreras aplican su aparato bucal sobre huevos puestos por la reina. La segunda, más notable aún, es la interacción de las obreras con el gastro hipertrofiado de la reina durante la fase estacionaria de la colonia. Transcribo las palabras de Masuko:
“El gastro dilatado de la reina, y a veces su cabeza y su tórax, atraían poderosamente a las obreras. Durante la fisogastria de la reina era normal que varias obreras se aferraran estáticas a la superficie del gastro de la reina en una postura peculiar, con las patas medias o traseras, o ambos pares, suspendidas en el aire, incluso cuando la reina se movía activamente. Las piezas bucales de tales obreras estaban adheridas a las membranas intersegmentales del gastro de la reina. No se observaron movimientos lamedores, pero a veces las obreras agarraban o tiraban ligeramente de las membranas intersegmentales con sus mandíbulas”.
Una hipótesis explicativa podría ser la siguiente: las obreras perforan con sus estiletes paraglosales las membranas intersegmentales del gastro dilatado de la reina, y lamen la hemolinfa exudada mediante la bomba faríngea, sin necesidad de movimientos lamedores, tal como menciona el mismo Masuko al describir el comportamiento lamedor de la reina mientras utiliza el poro exudatorio del IV segmento abdominal de las larvas.
La posibilidad de que el estilete tuviera un canal interno para inocular saliva requeriría de un estudio histológico.
El panorama que bosquejo, en base a las “paraglosas” con estilete recién descritas, es extraño pero no del todo imposible: Leptanilla podría tener un canibalismo intracolonial generalizado no destructivo: de la reina hacia las larvas (mediante el poro exudatorio); de las obreras hacia las larvas (mediante el poro exudatorio o por perforación de su cutícula); y de las obreras hacia la reina (por perforación de su cutícula). Los machos, que también poseen estilete paraglosal, podrían utilizarlo igualmente para alimentarse de la hemolinfa de otros miembros de la colonia.

Referencias
  • BARONI URBANI C., B. BOLTON, P.S. WARD. 1992. The internal phylogeny of ants (Hymenoptera: Formicidae). Systematic Entomology 17: 301-329.
  • BROTHERS D.J. 1975. Phylogeny and classification of the aculeate Hymenoptera, with special reference to Mutillidae. Universify of Kansas Science Bulletin 50: 483-648.
  • BUGNION E. 1930. Les pieces buccales, le sac infrabuccal et le pharynx des fourmis. Soc. Roy. Entomol. Egypte. Bui. 14:85-210.
  • FISHER B.L., BOLTON B. 2016. Ants of Africa and Madagascar A Guide to the Genera. Berkeley: University of California Press, i-ix, 1-503.
  • GOTWALD W.H. 1969. Comparative morphological studies of the ants, with particular reference to the mouthparts. Cornell University Agricultural Experiment Station Memoir 408: 1-50.
  • HANSEN L.D., W.J. SPANGENBURG, MM..GAVER 1999. The infrabuccal chamber of Camponotus modoc (Hymenoptera:Formicidae): Ingestion, digestion, and survey of bacteria. p. 211-219. In Robinson, W.H., F. Rettich, and G.W. Rambo (Eds.). Proc. 3rd Internatl. Conf. Pests. 679 p.
  • JANET C. 1904. Observations sur les fourmis. Limoges, Imprimerie-librairie  Ducourtieux et Gout., Paris. 68 pp.
  • KELLER R.A. 2011. A phylogenetic analysis of ant morphology (Hymenoptera: Formicidae) with special reference to the poneromorph subfamilies. Bulletin of the American Museum of Natural History 355:1-90.
  • MASUKO K. 1986. Larval hemolymph feeding: a nondestructive parental cannibalism in the primitive ant Amblyopone silvestrii Wheeler (Hymenoptera: Formicidae). Behavioral Ecology and Sociobiology 19:249-255.
  • MASUKO K. 1989. Larval hemolymph feeding in the ant Leptanilla japonica by use of a specialized duct organ, the "larval hemolymph tap" (Hymenoptera: Formicidae). Behavioral Ecology and Sociobiology 24:127-132.
  • MASUKO K. 1990. Behavior and ecology of the enigmatic ant Leptanilla japonica Baroni Urbani (Hymenoptera: Formicidae: Leptanillinae). Insectes Sociaux 37: 31-57.
  • MATSUDA R. 1965. Morphology and evolution of the insect head. Amer. Entomol. Inst, Ann Arbor, Mich. 334 pp.

viernes, 27 de enero de 2017

Guía de campo de las hormigas de Europa occidental

Field guide to the ants of Western Europe

Pocos meses después de la publicación de la edición original francesa, acaba de salir la traducción al español de la excelente Guía de campo de las hormigas de Europa occidental (ed. Omega). Sus autores son C. Levas, C. Galkowski, R. Blatrix y P. Wegnez.
Es un volumen de gran formato con más de 400 páginas, profusamente ilustrado, con claves taxonómicas, mapas de distribución y datos sobre la biología de 491 especies de hormigas.
Carecíamos en España de una obra de estas características. Por ello, este magnífico trabajo constituye un acontecimiento editorial para todos los interesados en la mirmecología. Desde aquí, nuestra felicitación a los autores. 


lunes, 21 de noviembre de 2016

El descubrimiento de las pistas olorosas de las hormigas por Charles Bonnet (1720-1793)

The discovery of the odor trails of ants by Charles Bonnet (1720-1793)

ABSTRACT. By means of a classical and easy experiment, the Swiss naturalist and philosopher Charles Bonnet (1720-1793) discovered the odor trails of ants. This finding was made some time before the publication of his Traité d'insectologie (1745), but remained unplublished for a long time, like many other of his insects’ observations carried out between 1738 and 1744, when a visual illness made him abandon his entomological research and the use of the microscope. 
Bonnet´s experiment on the odor trails of ants is always cited, in the myrmecological bibliography, as being published for the first time in 1779 (in Bonnet’s complete works Oeuvres d’Histoire naturelle et de Philosophie, 1779-1783). I show that this experiment was previously mentioned in Bonnet’s Contemplation de la Nature (1st edition, 1764). Moreover, Bonnet added, in a revised and expanded edition of this book (Contemplation de la Nature, 1781), an interesting and unnoticed note in which he directly connected the odor trails with ant communication, suggesting that the trails alone would be sufficient to achieve mass recruitment without needing to invoke any special language.
*****
En torno a 1740 el naturalista y filósofo suizo Charles Bonnet realizó un experimento que puede calificarse de clásico por cuanto supuso para entender la biología de las hormigas, y por su sencillez. Consiste simplemente en acercarse a un sendero transitado por hormigas y frotar con los dedos sobre un punto del mismo. Las hormigas que vengan de un lado o del otro del sendero interrumpirán su marcha al llegar al punto de frotamiento. Bonet concluyó acertadamente que las hormigas dejaban rastros olorosos, rastros que habrían sido eliminados por el frotamiento, y dedujo por primera vez el mecanismo de reclutamiento de estos insectos sociales.
Para que el lector vea en vivo el experimento, me he acercado a un parque de mi barrio en Madrid. Son las cuatro y media de la tarde, el cielo está algo nublado y la temperatura es de 11º, pero las obreras de la especie Tapinoma nigerrimum siguen relativamente activas, con algunos senderos establecidos sobre los que caminan lentamente. Esta fue la experiencia:


Las obras completas de Bonnet, Oeuvres d’Histoire naturelle et de Philosophie (1779- 1783), suman 18 tomos en la edición en octavo (formato pequeño), y 8 tomos en la edición en cuarto (formato grande). Los temas tratados van desde la entomología a la botánica, y desde la psicología a la filosofía. Uno de sus descubrimientos más notables, cuando apenas tenía 20 años, fue el de la partenogénesis, realizado tras una exhaustiva investigación con los áfidos.

Charles Bonnet (1720-1793)

Sus estudios entomológicos, tras un primer resumen presentado a la Royal Society (Bonnet, 1743), culminaron con la publicación de su Traité d'insectologie (1745) en dos tomos. En esta obra expuso sus experimentos sobre la partenogénesis de los pulgones y la regeneración de los gusanos, pero muchas de sus otras observaciones, que debían haber constituido el tercer tomo del Traité d'insectologie, quedaron finalmente inéditas en sus diarios y en las cartas que dirigió, desde 1738, al naturalista francés Réaumur (1683-1757), al que siempre consideró su maestro (Bonnet, 1948). El diario de observaciones de Bonnet correspondiente al periodo en que estudió los insectos (aproximadamente de 1738 a 1744) se ha perdido, y las 23 cartas que se han conservado de su correspondencia con Réaumur se encuentran, todavía sin publicar, en los Archivos de la Academia de Ciencias de Paris (Dawson, 1987). Tras la publicación del Traité d'insectologie Bonnet quedó muy mermado de la vista y abandonó para siempre la observación de insectos y el uso del microscopio.
Casi cuarenta años después, Bonnet reunió 47 de esas observaciones sobre los insectos bajo el título de Observations diverses sur les insectes, y las publicó, a continuación del Traité d'insectologie, en la edición de sus obras completas (1779-1783). Entre ellas hay dos que tratan sobre las hormigas: una breve, sobre la formación de las pistas olorosas, y otra extensa acerca de una colonia que encontró alojada en la cabezuela de una cardencha (Bonnet, 1779a).

Dispositivo de Charles Bonnet para estudiar una colonia de hormigas alojada en la cabezuela de una cardencha

Antes de descubrir las pistas olorosas de las hormigas, Bonnet había observado que las orugas procesionarias tapizaban con seda los caminos que recorrían en fila al alejarse del nido. Sospechando que la seda podría servirles para orientarse en sus idas y venidas, realizó el siguiente experimento para confirmarlo: "Un día quité con el dedo un poco de la seda que tapizaba el camino de las procesionarias, y advertí con grata sorpresa que la oruga que lideraba la procesión, al llegar al lugar donde yo había interrumpido el rastro, dio inmediatamente la vuelta" (Bonnet, 1779b).
Posteriormente, Bonnet estableció una analogía entre los caminos de las orugas procesionarias y los senderos de las hormigas. Traduzco a continuación para el lector el texto donde Bonnet narra su descubrimiento:

CHARLES BONNET. Observaciones diversas sobre los insectos 
Observación XLIII. Sobre un modo de proceder de las hormigas
“He dado a conocer (Observaciones III, V, VI) el procedimiento mediante el cual algunas especies de orugas sociales saben retornar a su nido cuando se alejan de él. He pensado que las hormigas podrían tener un medio análogo para regresar a su hormiguero, del que se alejan más aún de lo que lo hacen las orugas respecto de su nido.
Un día que observaba un gran número de pequeñas hormigas que ascendían en fila, de una en una, a lo largo de un muro, advertí que seguían constantemente la misma línea, que era prácticamente recta. Al mismo tiempo que subían por el muro, vi a otras que bajaban también siguiendo la misma ruta de forma constante. Estas procesiones de hormigas me recordaban las de las orugas sociales, y al momento pensé que estas hormigas que tenía ante mis ojos podrían dejar, como las orugas, un rastro que les dirigiera en sus trayectos. No ignoraba, sin embargo, que las hormigas no hilan, pero sabía que tienen un olor bastante intenso que podría adherirse más o menos a los cuerpos que tocan, y que actuaría después sobre su olfato. Comparaba esos rastros invisibles con las pisadas de los animales salvajes que estimulan el olfato del perro. Me fue muy fácil verificar mi suposición: me bastó hacer lo mismo que hice para detener o desviar la marcha de las orugas que viven en sociedad. Así pues, froté fuertemente con el dedo la línea que seguían las hormigas: interrumpí de esta manera una parte del sendero de anchura igual a la de mi dedo; y vi precisamente el mismo espectáculo que me ofrecieron las orugas: las hormigas quedaron desconcertadas y detuvieron su marcha; este desorden me divirtió un tiempo. Repetí varias veces el experimento con el mismo o similar éxito” (Bonnet, 1779c).

Este relato de 1779 (siempre referido a la ed. in-4º de sus obras completas) es el que se ha citado repetidamente en diversos tratados de mirmecología como los de Latreille (1802), Wilson (1971) o Passera & Aron (2005), en artículos recientes como los de Klotz (1987), Morgan et al (2006) o Czaczkes et al (2015), y en la base de datos de referencias mirmecológicas Formis (2016). Esta tradición bibliográfica ha ignorado que la mención a las pistas olorosas de las hormigas fue publicada por Bonnet años antes, en la primera edición de su Contemplation de la Nature (1764). Este es el párrafo:

CHARLES BONNET. Contemplación de la naturaleza. Capítulo XXII. Las Hormigas
[...] Las hormigas buscan lejos sus alimentos y provisiones. Diferentes caminos, a menudo muy tortuosos, conducen al hormiguero. Las hormigas los siguen en fila y no se extravían, como sucede con las orugas sociales. Como estas últimas, dejan rastros por todos los sitios que pasan. Estos rastros no son sensibles a los ojos sino más bien al olfato. Se sabe que las hormigas poseen un olor intenso. Sea cual fuere, si se frota repetidamente con el dedo sobre un muro por el que suben y bajan en fila las hormigas, éstas se detendrán en seco, y su desconcierto hará pasarnos un buen rato. Sucede a estas procesiones de hormigas lo mismo que a las de las orugas de que ya he hablado [...] (Bonnet, 1764).


En 1781 Bonnet publicó, como parte de sus obras completas, una edición corregida y considerablemente ampliada de su Contemplation de la Nature (una reimpresión de esta misma edición se publicó independientemente en 1782). Añadió entonces una larga nota al párrafo antes citado de la primera edición de 1764. Esta nota -tampoco registrada en la bibliografía mirmecológica- es particularmente interesante porque en ella vincula directamente las pistas olorosas con el reclutamiento de hormigas, sugiriendo un sencillo sistema de comunicación en el que las pistas segregadas son capaces, por sí mismas, de provocar un reclutamiento masivo hacia las fuentes de alimentos, sin ser necesario, por tanto, invocar ningún lenguaje especial. Traduzco a continuación un párrafo de dicha nota:

CHARLES BONNET. Contemplación de la naturaleza. Capítulo XXII. Las Hormigas
Nota 2. Diferentes observaciones sobre la industria y la organización de las hormigas
[...] Las hormigas, como las abejas, han sido objeto más de fabuladores que de estudiosos, y las historias de ambas se han echado a perder por la afición a lo maravilloso. Los viajeros y compiladores de Historia Natural que han reproducido dichos relatos, copiándose los unos a los otros, nos han representado las marchas o expediciones de las hormigas como armadas perfectamente disciplinadas. Les han asignado Generales, Jefes de policía, Proveedores, Destacamentos, etc. Nos espetan que esos Destacamentos son los encargados de reconocer el terreno, y que cuando encuentran grandes provisiones que no pueden transportar al hormiguero por sí mismas, retornan inmediatamente para dar aviso a la tropa, que al momento envía escuadras para apoderarse del botín. No voy a dar pábulo a esta nimia ficción. Mejor será que explique con la mayor simplicidad a qué se reduce todo.
Normalmente las hormigas siguen de manera constante los senderos que conducen a su nido. Pero con frecuencia, atraídas por ciertos olores o por otras sensaciones por nosotros desconocidas, se separan de los caminos trillados para abrir caminos nuevos a un lado o al otro. Si una hormiga que enfila una de esas nuevas rutas es llevada por azar a algunos alimentos, arrancará un trozo que llevará al hormiguero. Pero la hormiga que ha hecho ese feliz descubrimiento dejará rastros a su paso, marcando la ruta: esos rastros son rápidamente reconocidos por otras hormigas que no necesitan más que seguirlos: la nueva ruta es frecuentada cada vez más, y en poco tiempo nuevas tropas llegan al lugar del hallazgo lanzándose sobre el botín. Es así cómo una sola hormiga puede determinar que un gran número de sus compañeras se dirija a un cierto lugar sin que sea necesario suponerle un lenguaje especial por medio del cual les anuncie el descubrimiento que acaba de hacer. Es necesario admitir que un instinto natural lleva a todos los individuos de la misma sociedad a seguir los rastros que todos dejan a su paso.
La historia de los animales nos presenta multitud de hechos similares que se explican adecuadamente por medios análogos e igualmente simples [...] (Bonnet, 1781).

Referencias
  • BONNET C. 1743. An abstract of some new observations upon insects. Philosophical Transactions 42: 458-488.
  • BONNET C. 1745. Traité d'insectologie. Durand, Paris, 2 vol. in-8º.
  • BONNET C. 1764. Chapitre XXII. Les Fourmis. In: Contemplation de la Nature, vol. II, Marc-Michel Rey, Amsterdam, p. 117.
  • BONNET C. 1779a. Observation XLII. Sur de petites Fourmis qui s'étoient établies dans la tête d'un Chardon à bonnetier. In: Oeuvres d’Histoire naturelle et de Philosophie, vol. I, ed. in-4º, Samuel Fauché, Neuchâtel, pp. 523-535.
  • BONNET C. 1779b. Observation III. Sur les Chenilles républicaines nommées Livrés; & en particulier sur le procédé au moyen duquel elles savent retrouver leur nid, lorsquelles s'en sont le plus éloignées. In: Oeuvres d’Histoire naturelle et de Philosophie, vol. I, ed. in-4º, Samuel Fauché, Neuchâtel, p. 276.
  • BONNET C. 1779c. Observation XLIII. Sur un procédé des fourmis. In: Oeuvres d’Histoire naturelle et de Philosophie, vol. I, ed. in-4º, Samuel Fauché, Neuchâtel, pp. 535-536.
  • BONNET C. 1779-1783. Oeuvres d'histoire naturelle et de philosophie. Samuel Fauché, Neuchâtel, 8 vol. in-4º.
  • BONNET C. 1781. Chapitre XXII. Les Fourmis. Note 2. Différentes observations sur l'industrie & sur la police des Fourmis. In: Oeuvres d’Histoire naturelle et de Philosophie, vol. IV, partie II, ed. in-4º, 1781, pp. 246-247.
  • BONNET C. 1782. Contemplation de la Nature. J. G. Virchaux, Hambourg.
  • BONNET C. 1948. Mémoires autobiographiques. Éd. R. Savioz, J. Vrin, Paris.
  • CZACZKES et al. 2015. Trail Pheromones: An Integrative View of Their Role in Colony Organization. Annual Review of Entomology 60: 581-599.
  • DAWSON V. P. 1987. Nature’s Enigma. The Problem of the Polyp in the Letters of Bonnet, Trembley and Réaumur. American Philosophical Society. Philadelphia.
  • FORMIS 2016. FORMIS: A Master Bibliography of Ant Literature. Compilation by D. P. Wojcik & S.D. Porter (consultado 20 nov. 2016).
  • KLOTZ J.H. 1987. Topographic orientation in two species of ants (Hymenoptera: Formicidae). Insectes Sociaux 34: 236-51.
  • LATREILLE P.A. 1802. Histoire naturelle des fourmis, et recueil de memoires et d'observations sur les abeilles, les araignees, les faucheurs, et autres insectes.  Paris. 445 pp.
  • MORGAN et al. 2006. Preferences and differences in the trail pheromone of the leaf-cutting ant Atta sexdens sexdens (Hymenoptera: Formicidae). Eur. J. Entomol. 103 (3): 553-558.
  • PASSERA L. & Aron S. 2005. Les fourmis: comportement, organisation sociale et évolution. Les Presses scientifiques du Cnrc, Ottawa, 480 pp.
  • WILSON E.O. 1971. The Insect Societies. The Belknap Press of Harvard University Press, Cambridge, MA, 548 pp.

jueves, 3 de noviembre de 2016

El manuscrito inconcluso de Réaumur sobre las hormigas (c. 1742-1743), un enigma de la historia de la mirmecología

Réaumur’s unfinished manuscript on ants (c. 1742-1743), an enigma of the history of mirmecology


ABSTRACT. René Antoine Ferchault de Réaumur (1683-1757), one of the greatest entomologists in the XVIII century, made observations on ants for more than 10 years. He abruptly interrupted his manuscript Histoire des Fourmis (Octuber 1742-Jannuary 1743), intended to be part of the volumen VII of his celebrated Mémoires pour servir à l'histoire des insectes (1734-1742), and never published the manuscript nor the rest of the projected volumes of his Mémoires (vol. VII to X).
In the Histoire des Fourmis Réaumur made the first and almost correct description of the castes of ants: winged males and queens, and apterous sterile workers (though erroneously considered as neuter or sexless). The same fundamental discovery was published in Swedish language by Carl Linnaeus in 1741 (Anmärkning öfwer wisen hos myrorne). Why did Réaumur not mention Linnaeus’ paper in his manuscript?
Several letters from the Linnaean Correspondence show that Réaumur heard of Linnaeus’ paper in autumn of 1743 through Abraham Bäck, a friend of Linnaeus living in Paris at that time. Réaumur was very interested in seeing it before publishing his own work on ants, and Bäck committed to translate it for him. At the request of Bäck, Linnaeus promised to send the article with Carl Fredrik Scheffer, appointed in February 1744 as envoy in the Swedish Embassy in Paris. Scheffer delayed his arrival in France till the middle of August of that year, shortly after the last known observations on ants by Réaumur dated 8 August 1744.
I suggest that the likely reading of Linnaeus’ paper discouraged Réaumur from publishing his manuscript and continuing his observations on ants. Réaumur would have lost priority of discovery, and perhaps became specially aware –in relation to the projected volumes of his Mémoires– of the increasing entomological bibliography in several languages, a difficult task to be covered by a single person.
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René Antoine Ferchault de Réaumur (1683-1757) fue un extraordinario naturalista francés, presidente de la Academia de Ciencias de París durante muchos años, y autor de más de 100 monografías que abarcan temas tan variados como la matemática, la metalurgia, la física experimental, la fisiología o la Historia Natural. Su obra más celebrada son sus Memorias sobre los insectos en 6 gruesos tomos (Mémoires pour servir à l'histoire des insectes, 1734-1742).


Réaumur había planeado un total de diez tomos, pero el proyecto quedó interrumpido en 1742 tras la publicación del tomo VI. Entre los documentos que legó a la Academia se encontraron varios manuscritos sobre escarabajos y uno sobre hormigas, la Histoire de Fourmis. En 1926 el gran mirmecólogo norteamericano William M. Wheeler (1865-1937), preparó una versión bilingüe, en francés e inglés, del manuscrito sobre las hormigas, que prologó y anotó extensamente. Añadió, además, una carta hallada en la misma carpeta del manuscrito, fechada el 5 de diciembre de 1743, en la que M. P. Lyonet (1707-1789) expresaba a Réaumur su deseo de ver pronto impreso el volumen VII que trataría de los escarabajos y las hormigas. Este dato reveló el contenido previsto para el mencionado volumen que nunca apareció.
¿Por qué interrumpió Réaumur la publicación de sus magníficas Memorias sobre los insectos? ¿Por qué, en lo que ahora nos atañe, renunció a sacar a la luz, dejándolo incompleto, su manuscrito sobre las hormigas? Se trataba de un estudio pionero de cuya importancia él mismo era consciente, y al que dedicó muchos años (algunas observaciones –tanto en el campo como en formicarios artificiales– datan de 1720; la mayoría, de 1731 a 1744). En él exponía numerosos hechos novedosos sobre los tipos de nidos, la alimentación, el cuidado de las larvas y los huevos, el hilado de los capullos, los vuelos nupciales y las cópulas, la fundación colonial independiente y, sobre todo, la descripción acertada de las castas de las hormigas: obreras ápteras, machos alados, y reinas aladas que pierden las alas tras el vuelo nupcial. Este trabajo en marcha era conocido y esperado en ambientes científicos y eruditos, como muestra el siguiente comentario aparecido en la Bibliothèque raisonnée des ouvrages des savans de l'Europe (1747): “El segundo volumen de las Memorias [de la Academia de Ciencias de Suecia] del que vamos a dar cuenta, corresponde al año 1741. [...] El Sr. Linnaeus ha publicado la Historia Natural de las Hormigas. La del Sr. Réaumur no ha salido todavía”.
Wheeler (1926) dio varias explicaciones alternativas a esta enigmática interrupción: Réaumur pudo haberse sentido abrumado por el éxito arrollador del joven G. L. Buffon (1707-1788), que en 1749 comenzó a publicar los primeros volúmenes de su célebre Historia Natural (1749-1788). Sin embargo, los 5 años transcurridos entre 1744 (cuando Réaumur abandona su proyecto entomológico) y 1749 (cuando aparece el primer tomo de Buffon), hacen difícil sostener este argumento. También aludió a un posible cansancio de Réaumur –que por entonces tenía 60 años– y a su interés creciente por la ornitología. Pero como comenta el mismo Wheeler, Réaumur continuó muy activo hasta su muerte en 1757, publicando extensas monografías sobre temas diversos.
*****
Este asunto atrajo mi atención desde que en 2006 autoedité una versión en español del manuscrito de Réaumur bajo el título de Historia Natural de las Hormigas. Resultaba especialmente notorio y sorprendente que en el manuscrito reaumuriano no se hiciera alusión alguna a Linnaeus (1707-1778), el prodigioso naturalista sueco fundador de la taxonomía binomial. Sí se citaba, en cambio, a Swammerdam (1637-1680), destacándose su error de considerar machos a todas las hormigas aladas, y reinas solo a los individuos grandes sin alas (Biblia Naturæ, 1737-1738).
Linnaeus había publicado en sueco un artículo (Anmärkning öfwer wisen hos myrorne, 1741) en el que establecía claramente, por vez primera, las castas de las hormigas. No obstante, cometió el error de considerar asexuadas a las obreras (normalmente hembras estériles), error que mantuvieron los demás naturalistas que abordaron este complejo problema en el siglo XVIII (Swammerdam, Réaumur, Linnaeus, Gould y Mutis), y que solo encontraría solución con el avance ulterior de la microscopía. Con todo, este primer acercamiento supuso un impulso decisivo para la mirmecología. El influyente artículo de Linnaeus fue traducido a varios idiomas: noruego, 1745; alemán, 1750 y 1778; latín, 1762; y francés, ed. abreviada, 1772 (Soulsby, 1933).


Linnaeus resumió así su hallazgo a mitad del artículo:

“…Por tanto, puedo determinar con seguridad: 
α) Que las hormigas voladoras más grandes son todas hembras, como las reinas de las abejas.
β) Que todas las hormigas voladoras menores son machos, como los zánganos de las colmenas.
γ) Que las hormigas sin alas son castradas (neutras), como las abejas obreras de las colmenas”.

Para llegar a estas conclusiones Linnaeus diseccionó centenares de individuos, hallando huevos en los individuos grandes con alas o sin ellas (reinas) y humor acuoso –esperma– en los individuos alados pequeños (machos). Las obreras carecían de esos indicadores del sexo, y las consideró asexuadas. Excavó varios nidos y constató la cohabitación de las tres castas. Para cerciorarse de que los individuos alados nacían ya formados (por tanto, que no procedían del desarrollo o crecimiento de obreras adultas), diseccionó numerosos capullos, hallando en algunos de ellos hormigas aladas perfectamente formadas.
Era evidente que Réaumur desconocía este importante trabajo de Linnaeus cuando redactó el manuscrito, que Wheeler fecha certeramente entre finales de octubre de 1742 y finales de enero de 1743. Sin embargo, entre los folios sueltos que no formaban parte del manuscrito, y que contenían notas diversas, mayormente de los veranos de 1743 y 1744, había uno con la siguiente anotación: “Trabajos para consultar: Piso, Vallisnieri, Wotton, Actes des Suèdes, Power, l´abbat fourmis de passage, Leeuwenhoeck, el Padre du Tertre, Historia de Santo Domingo”.
Réaumur menciona las Actas de la Academia de Ciencias de Suecia. ¿Disponía Réaumur de dichas Actas en París? ¿Sabía que en ellas se había publicado el artículo de Linnaeus de 1741? ¿Lo leyó? Si así fuera, la lectura de dicho trabajo, en el que Linnaeus exponía su descubrimiento fundamental de las castas de las hormigas (que Réaumur había hecho años antes), pudo haberle disuadido de publicar el manuscrito y de continuar con las observaciones mirmecológicas.
Para intentar responder a estas preguntas he indagado en una excelente edición electrónica del epistolario de Linnaeus, The Linnaean correspondence, preparada por la Swedish Linnaeus Society, Uppsala, y publicada por el Centre international d'étude du XVIIIe siècle, Ferney-Voltaire. En ella puede consultarse la transcripción original de las cartas (normalmente en latín o en sueco) y, en muchos casos, unos amplios resúmenes de las mismas en inglés, que son los que he utilizado, traduciéndolos al español, para las citas de algunas cartas. Se conservan unas 3000 cartas dirigidas a Linnaeus y unas 2000 remitidas por él.

R. A. F. Réaumur y Carl Linnaeus 

Linnaeus y Réaumur se conocieron personalmente, por primera y única vez, durante la estancia de Linnaeus en París en junio de 1738. Allí fue presentado a Réaumur, que le mostró sus colecciones. Por entonces, Réaumur había realizado ya numerosas observaciones sobre las hormigas, pero todo indica que no hablaron del tema. Linnaeus se interesó por ellas en agosto de 1740, ya en Suecia. En el preámbulo de su artículo de 1741 comenta que, deseando profundizar en el conocimiento de la república de las hormigas, buscó información en los trabajos de tres naturalistas: Swammerdam, en el que detectó varios errores, y Réaumur y Johan L. Frisch (1666-1743), que no aportaban nada relevante. Linnaeus había consultado los primeros tomos publicados hasta entonces de las Memorias sobre los insectos de Réaumur, pero es patente que desconocía sus observaciones en curso.
En el otoño de 1743 llegó a París el médico y naturalista sueco Abraham Bäck (1713-1795), uno de los mejores amigos de Linnaeus y futuro presidente del Collegium Medicum de Estocolmo. Durante su estancia de varios meses mantuvo contacto frecuente con Réaumur, que le dio libre acceso a sus colecciones. Se conservan 15 cartas de Bäck a Linnaeus y unas 500 de Linnaeus a Bäck. A continuación traduzco algunos párrafos de los resúmenes en inglés de varias de estas cartas. En ellas iremos viendo cómo Réaumur supo del trabajo de Linnaeus sobre las hormigas.
 
CARTA DE BÄCK A LINNAEUS, 5 DE OCTUBRE DE 1743 (1)
“Bäck le dice a René-Antoine Ferchault de Réaumur que Linnaeus ha escrito sobre las hormigas en las Actas de la Real Academia de Ciencias de Suecia, Kungliga Svenska Vetenskapsakademien [Bäck se refiere al artículo de Linnaeus Anmärkning öfwer wisen hos myrorne, 1741], y Réaumur le pide ver el artículo antes de publicar el volumen en el que tratará de las hormigas [Bäck se refiere a las Mémoires pour servir à l’histoire des insectes, 1734-1742]. Bäck le traducirá el artículo si Linnaeus se lo envía, pues las Actas de la Real Academia de Ciencias de Suecia no están disponibles en París, salvo algunos números que Jussieu ha obtenido de Linnaeus. Réaumur envía saludos a Linnaeus. Le ha permitido a Bäck visitar libremente sus colecciones”.
Esta carta es especialmente interesante por cuanto revela el momento en que Réaumur tiene noticias de la existencia del artículo de Linnaeus. Además, confirma, en palabras del mismo Réaumur, que en el proyectado tomo VII de sus Memorias sobre los insectos iba a tratar de las hormigas.
Bäck promete traducirle a Réaumur el artículo en sueco de Linnaeus, aunque no menciona a qué lengua. Bäck se manejaba bien con el latín, lengua a la que tradujo un trabajo de Linnaeus sobre los insectos (Tal, om märkwärdigheter uti insecterne, 1739), según consta en la misma carta (1). Bäck supervisó la 4ª edición del Systema Nature de Linnaeus impresa en París en 1744, en la que se incluyeron nombres de plantas en francés, por lo que cabe pensar que también manejaba razonablemente esta lengua. Por su parte, Réaumur desconocía completamente el sueco y tenía dificultades con el latín, al menos para escribirlo. En la única carta suya a Linnaeus registrada en The Linnaean correspondence, con fecha 12 de noviembre de 1754 (5), Réaumur se excusa de escribirle en francés y no en latín por el esfuerzo que le suponía expresarse en esta lengua, que no empleaba desde hacía mas de 40 años. En todo caso, Bäck, que dominaba varias lenguas, era un interlocutor ideal para transmitir a Réaumur el contenido del artículo en sueco de Linnaeus.

CARTA DE BÄCK A LINNAEUS, FEBRERO DE 1744 (2)
“René-Antoine Ferchault de Réaumur quiere ver el tratado de Linnaeus sobre las hormigas [Anmärkning öfwer wisen hos myrorne, 1741]”.
Hace casi 2 años que Bäck no tiene noticias de Linnaeus. La carta que le envió hace 4 meses (1) tampoco ha tenido respuesta todavía. Bäck vuelve a escribirle y, junto a otros asuntos, le reitera el interés de Réaumur en leer su artículo sobre las hormigas.

CARTA DE LINNAEUS A BÄCK, 13 DE MARZO DE 1744 (3)
“Linnaeus se encargará de hacer llegar a Bäck el texto sobre las hormigas”.
Linnaeus, finalmente, acusa recibo de la petición de Bäck y promete remitirle el artículo. Lo hará, como se verá en la siguiente carta, por vía diplomática.

CARTA DE LINNAEUS A BÄCK, 24 DE MARZO DE 1744 (4)
“Carl Fredrik Scheffer llevará consigo a París las Actas de la Real Academia de Ciencias de Suecia [Kungliga Svenska Vetenskapsakademien]”.
Han pasado 11 días desde la anterior carta (3). Linnaeus vuelve a escribir a Bäck para aseverarle que Carl Fredrik Scheffer, recientemente nombrado Ministro Plenipotenciario de Suecia en la embajada de París, le llevará personalmente las Actas de la Real Academia de Ciencias de Suecia (en las que está publicado el artículo de Linnaeus sobre las hormigas).
De acuerdo con el Dictionary of Swedish National Biography (National Archives of Sweden), C. F. Scheffer fue nombrado Ministro Plenipotenciario en la embajada de París en febrero de 1744, manteniéndose en el cargo hasta 1752. Sin embargo, la fecha de esta carta indica que Scheffer estaba todavía en Suecia a finales de marzo… ¿Cuándo llegó realmente a Francia para tomar posesión de su nuevo cargo?  

Abraham Bäck y Carl Fredrik Scheffer

La respuesta a esta pregunta es clave en el contexto de la hipótesis que vengo planteando, a saber: que la lectura del fundamental artículo de Linnaeus disuadió a Réaumur de continuar sus estudios sobres las hormigas y, por ende, de su publicación.
Recapitulo brevemente los hechos del presente relato: Réaumur preparó el manuscrito sobre las hormigas (basado en observaciones de más de diez años) entre finales de octubre de 1742 y finales de enero de 1743. Todavía en los veranos de 1743 y 1744 realizó algunas observaciones; la última conocida, el 8 de agosto de 1744. A partir de ese momento, el manuscrito quedó interrumpido e incompleto, y Réaumur no volvió a ocuparse del asunto. Dado que Réaumur no cita a Linnaeus ni en el manuscrito ni en las notas sueltas, es muy probable que la lectura del impactante artículo de Linnaeus fuera posterior al 8 de agosto de 1744 (la última anotación mirmecológica de Réaumur).
Una posible explicación de esta tardía lectura es que el diplomático Scheffer, encargado de llevar las Actas de la Academia de Ciencias de Suecia, retrasara varios meses su llegada a París.
Un dato que certifica el retraso de Scheffer es que su antecesor en la embajada sueca, Claes Ekeblad, continuaba en París en el mes de junio. Así, Bäck comunica a Linnaeus, desde París, en carta de 9 de junio de 1744 (6), que va a enviarle con Ekeblad “una pequeña caja con plantas vivas envueltas en musgo”. Más tarde, en carta de 7 de agosto de 1744 (7), Linnaeus le dice a Bäck que acaba de recibir de Ekeblad los libros que le ha enviado. Ekeblad, pues, ha vuelto a Estocolmo a principios de agosto. Su sucesor en la embajada, Scheffer, está de camino a París. Glorieux (2002) afirma que Scheffer sustituye a Ekeblad en agosto de 1744. Schuchard (2012) concreta aún más la fecha de su entrada en Francia: “Scheffer, obligado a desviarse a causa de las tropas austríacas, llegó finalmente a Metz el 15 de agosto, donde encontró a la corte sumida en el dolor por la grave enfermedad de Luis XV”.
La llegada a Francia del diplomático Scheffer, el 15 de agosto de 1744, encaja con la hipótesis que he sostenido en este artículo. Esta fecha es inmediatamente posterior a las últimas observaciones sobre hormigas de Réaumur. Tras más de diez meses de espera, las Actas de la Academia de Ciencias de Suecia, con el artículo de Linnaeus de 1741, serían ser entregadas a Bäck, que a su vez las pondría en manos de Réaumur. Es presumible que Bäck cumpliera su promesa de traducirle el artículo, lo que debió ocurrir en algún momento entre mediados de agosto y principios de diciembre de 1744, cuando Bäck abandonó París.
*****
Las relaciones entre Réaumur y Linnaeus siempre fueron cordiales y de mutuo interés. En carta de 21 de diciembre de 1744 (8), el entomólogo sueco Charles De Geer anuncia a su maestro Linnaeus que le llevará el tomo VI y último de las Memorias sobre los insectos de Réaumur. En carta de 1749 (9), Linnaeus pide a Bernard de Jussieu, botánico francés, que transmita su agradecimiento a Réaumur por enviarle su tratado sobre la incubación artificial de las aves domésticas (Art de faire éclorre et d’élever en toute saison des oiseaux domestiques de toutes especes, 1749). En carta de 16 de agosto de 1754 (10) Linnaeus comunica a Réaumur que va a enviarle huevos de la mariposa Papilio alpicola para que intente sacar adelante las larvas y aclimatar la especie en París.
Réaumur, como queda dicho, abandonó las observaciones sobre hormigas tras el verano de 1744, dejó manuscrita e incompleta la Histoire de Fourmis que iba a formar parte del tomo VII de sus célebres Memorias y, finalmente, interrumpió para siempre la redacción de los restantes tomos proyectados. La lectura del artículo de Linnaeus pudo haber sido un factor decisivo, no solo porque adelantaba el descubrimiento esencial de las castas de las hormigas, sino por revelar a Réaumur el nuevo panorama europeo de una bibliografía creciente, en varios idiomas, difícil de abarcar incluso para un naturalista excepcional y asombrosamente productivo como él.
Años antes, en carta de 10 de septiembre de 1737 (11), el botánico francés François Boissier de La Croix de Sauvages dirigía a Linnaeus las siguientes palabras que suenan premonitorias: “Réaumur, que recientemente ha publicado Mémoires pour servir à l’histoire des insectes, está pensando escribir un trabajo sobre un método mineralógico, pero todos esos planes serán fútiles ahora que usted ha escrito su tratado sobre esta materia. Usted está volviendo locos a todos los sabios con sus logros en botánica, zoología y mineralogía, a pesar de ser poco más que un adolescente”.

Cartas consultadas
  1. Abraham Bäck to Carl Linnaeus, 5 October 1743, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0513 (consulted 24 Oct 2016).
  2. Abraham Bäck to Carl Linnaeus, February 1744, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0595 (consulted 24 Oct 2016).
  3. Carl Linnaeus to Abraham Bäck, 13 March 1744, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0546 (consulted 24 Oct 2016).
  4. Carl Linnaeus to Abraham Bäck, 24 March 1744, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0545 (consulted 24 Oct 2016).
  5. René-Antoine Ferchault de Réaumur to Carl Linnaeus, 12 November 1754, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L1838 (consulted 24 Oct 2016).
  6. Abraham Bäck to Carl Linnaeus, 9 June 1744, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0562 (consulted 30 Oct 2016).
  7. Carl Linnaeus to Abraham Bäck, 7 August 1744, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0564 (consulted 30 Oct 2016).
  8. Charles De Geer to Carl Linnaeus, 21 December 1744, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0592 (consulted 24 Oct 2016).
  9. Carl Linnaeus to Bernard de Jussieu 1749, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L1084 (consulted 24 Oct 2016).
  10. Carl Linnaeus to René-Antoine Ferchault de Réaumur, 16 August 1754, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L1795 (consulted 24 Oct 2016).
  11. François Boissier de La Croix de Sauvages to Carl Linnaeus, 10 September 1737, The Linnaean correspondence, linnaeus.c18.net/Letter/L0204 (consulted 31 Oct 2016).

Referencias 
  • BUFFON G. L. L. 1749-1788. Histoire naturelle générale et particulière avec la description du Cabinet du Rou. A Paris, de l'Imprimerie Royale, 36 vol, 4°.
  • GLORIEUX G. 2002. À l'enseigne de Gersaint. Edme-François Gersaint, marchand d'art sur le pont Notre-Dame (1694-1750). Éditions Champ Vallon, Seyssel.
  • LINNAEUS C. 1739. Tal, om märkwärdigheter uti insecterne. Stockholm: Uti det Kongl. Tryckeriet, Hos Direcreuren Pet, Momma.
  • LINNAEUS C. 1741. Anmaerkning öfver Wisen hos Myrorne. Vetensk. Acad., pp. 37-49.
  • LINNAEUS C. 1744. Systema naturæ in quo proponuntur naturæ regna tria secundum classes, ordines, genera & species. Editio quarta ab auctore emendata & aucta. Accesserunt nomina Gallica. Parisiis.
  • RÉAUMUR R. A. F. 1734-1742. Mémoires pour servir à l'histoire des insectes. Paris Imp. Royale, 6 vol. in-4, illustrés de 267 pl.
  • RÉAUMUR R. A. F. 1749. Art de faire éclore et d'élever en toute saison des Oiseaux Domestiques de toutes espèces, soit par le moyen de la chaleur du fumier, soit par le moyen de celle du feu ordinaire. Paris, de l’Imprimerie Royale, 2 vols.
  • SCHUCHARD M. K. 2012. Emanuel Swedenborg, Secret Agent on Earth and in Heaven: Jacobites, Jews, and Freemasons in Early Modern Sweden. The Northern World 55, Leiden, Boston, MA: Brill,  xviii+804 pp.
  • SOULSBY B.H. (compil.). 1933. A catalogue of the works of Linnæus (and publications more immediately relating thereto) preserved in the libraries of the British Museum (Bloomsbury) and the British Museum (Natural History) (South Kensington). London.
  • SWAMMERDAM J. 1737-1738. Biblia Naturae. Latinam versionem H.D. Gaubius. Leiden: Isaac Severinum.
  • WHEELER W. M. 1926. The Natural History of Ants. New York: A. Knopf, 280 pp., 4 pls. Trad. española: 2006. Historia Natural de las Hormigas. Ed. Vision Net.
  • [ANÓNIMO] Bibliothèque raisonnée des ouvrages des savans de l'Europe. 1747. Vol. 38. J. Wetsteins, Amsterdam.