Moscas fóridas en un árbol caído. Microselia southwoodi Disney (Diptera, Phoridae): primera cita para España y notas sobre su comportamiento ovipositor

Phorid flies in a fallen tree trunk. Microselia southwoodi Disney (Diptera, Phoridae): first record for Spain and notes on its oviposition behaviour

Resumen

En el verano de 2011 pasé muchas tardes junto a un tronco caído y en descomposición que se hallaba en la ribera del río Duero a su paso por la villa de Almazán, Soria (Fig. 1). El objetivo era observar el comportamiento de una pequeña mosca fórida de poco más de 1 mm que perseguía y ovipositaba sobre las obreras de una colonia de hormigas del género Camponotus. R. H. L. Disney clasificó la mosca como Microselia southwoodi; Xavier Espadaler identificó la hormiga como Camponotus vagus. A ambos, muchas gracias por su diligencia y amabilidad.

La presencia de M. southwoodi en Almazán supone la primera cita de esta especie para España; por otra parte, su comportamiento ovipositor -que describo aquí por vez primera- difiere notablemente del de otras especies del género.

Fig. 1. Tronco donde tiene su nido una colonia de Camponotus vagus. Al fondo, el río Duero

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Introducción. Primera cita para España de Microselia southwoodi Disney

La familia Phoridae, constituida por pequeñas moscas de 1 a 7 mm, es uno de los grupos de insectos con mayor complejidad taxonómica y de biología más diversa. Se han descrito más de 3000 especies, repartidas en unos 230 géneros. Disney (1994) estima que el número real de especies puede estar entre 20000 y 50000. Hay fóridos saprófagos, herbívoros, cultivadores de hongos, predadores, parásitos, parasitoides... Entre los parasitoides se encuentra el minúsculo género Microselia, especializado en ovipositar sobre hormigas, y del que se han descrito 13 especies distribuidas por África, Asia, América y Europa. Lengyel (2011) ha dado la lista completa con las localizaciones geográficas, lista que reproduzco a continuación con algunas modificaciones. En su artículo, Lengyel confundió por error algunos datos de M. rivierae -citada para Italia, pero que sólo se conoce de España (Carles-Tolrá,  2006), Francia (Schmitz, 1934) e Israel (Lengyel, 2011)- con M. southwoodi -citada para España, pero que sólo se conocía de Francia (Disney, 1988) e Italia (Carles-Tolrá, 2008). Me puse en contacto con él y amablemente reconoció que mi hallazgo de Microselia southwoodi Disney, 1988, en Almazán (Soria), es la primera cita de esta especie para España. Así queda, por tanto, la lista de especies conocidas del género Microselia, haciendo constar que Microselia micropila fue sinonimizada con Microselia espanaensis (Carles-Tolrá y Disney, 2008) y que M. daccordii podría pertenecer a un género diferente (Disney, 2006):

Especies conocidas del género Microselia Schmitz, 1934

Microselia beaveri Disney, 1983 — África: Zambia

Microselia bingana Disney, 1991 — África: Zimbabwe

Microselia cuspidata Beyer, 1965 — África: Congo

Microselia deemingi Disney, 1983 — África: Nigeria

Microselia yemenensis Disney, 2006 — Asia, Oriente Próximo: Yemen

Microselia sp. en Disney, 2006 — Asia, Oriente Próximo: Yemen

Microselia daccordii Gori, 1999 — Europa: Italia

Microselia espanaensis Disney, 2006 — Europa: España

Microselia forsiusi (Schmitz, 1927) — Europa: Finlandia

Microselia rivierae Schmitz, 1934 — Europa: Francia, España. Asia, Oriente Próximo: Israel

Microselia southwoodi Disney, 1988 — Europa: Francia, España, Italia

Microselia texana Disney, 1982 — Norteamérica: USA

Microselia aduncus (Borgmeier, 1969) — Sudamérica: Brasil

Dada la escasez de observaciones sobre la mayoría de estos fóridos, sólo en algunos casos se conocen las especies de hormigas huéspedes parasitadas, que relaciono a continuación junto al autor de la observación:

Especies de hormigas parasitadas por Microselia

Camponotus cruentatus (Latreille) — Microselia rivierae (Della Santa, 1993; Carles-Tolrá,  2006)

Camponotus cruentatus (Latreille) — Microselia espanaensis (Disney, 2006; Carles-Tolrá,  2006)

Camponotus vagus (Scopoli) — Microselia southwoodi (Disney y Shaw, 1994; Carles-Tolrá, 2008)

Camponotus acvapimensis Mayr — Microselia deemingi (Disney, 1983) [en Disney y Shaw, 1994]

Paratrechina melanderi (Wheeler) — Microselia texana (Disney, 1982) [en Disney y Shaw, 1994]

Pheidole constipata Wheeler — Microselia texana (Disney, 1982) [en Disney y Shaw, 1994]

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Nido de C. vagus. Aparición de las hembras de M. southwoodi y conducta defensiva de las obreras

Fig. 2. Microselia southwoodi Disney, 1988

Las observaciones sobre Microselia southwoodi (Fig. 2) las realicé durante la primera quincena de julio y la primera quincena de agosto de 2011 en Almazán, Soria. Aunque pude detectarlas algunos días entre las 12:00 y las 14:00 h., la mayoría de las veces las observé entre las 17:00 y las 19 h. Nunca aparecían en tardes ventosas o frescas. Si el tiempo era calmo y la temperatura superaba los 20º, aparecían regularmente sobre el tronco, casi todos los días, en grupos de 1 a 3 hembras. A veces seguían a las obreras de Camponotus durante el forrajeo por los alrededores del tronco, pero era más frecuente verlas sobrevolando las entradas del nido.

El nido de Camponotus tenía varias entradas a lo largo del tronco, unas laterales y alargadas, aprovechando las hendiduras de la madera (Fig. 3), y otras pequeñas y circulares, normalmente en la parte superior del tronco (Fig. 4). Era habitual ver a las obreras sacando y expulsando partículas de madera que se iban acumulando en el suelo. En ambos tipos de entrada había siempre obreras vigilantes, con las mandíbulas abiertas. Algunas obreras permanecían fuera de la entrada, inmóviles durante bastante tiempo (Fig. 4), pero levantando periódicamente alguna de sus patas traseras y con el gastro pegado al sustrato. Esta conducta podría ser un mecanismo de defensa contra los ataques de las moscas fóridas.

Fig. 3. Entrada al nido de C. vagus, obreras vigilantes y serrín expulsado

Fig. 4. Obrera vigilante, inmóvil, junto a la entrada al nido de C. vagus

La aparición de las hembras de M. southwoodi era detectada inmediatamente por las obreras de C. vagus, que se defendían golpeándolas con las patas traseras (Fig. 5) o girando bruscamente el cuerpo y lanzándose hacia ellas (Fig. 6).

Fig. 5. Obrera de C. vagus golpeando con una de sus patas traseras a una hembra de M. southwoodi

Fig. 6. Obrera de C. vagus girando el cuerpo bruscamente hacia una hembra de M. southwoodi

Los ataques de los fóridos solían ser individuales, pero si las obreras estaban ocupadas con alguna presa (por tanto, estáticas durante cierto tiempo) atraían a veces a más de una Microselia (Fig. 6).

Fig. 7. Obrera de C. vagus perseguida por 2 hembras de M. southwoodi

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Descripción de los ataques y la oviposición de Microselia southwoodi

Antes de iniciar el ataque, la hembra de M. southwoodi se coloca perpendicularmente al cuerpo de la obrera de C. vagus, a menos de 1 cm de distancia y volando a pocos milímetros sobre el suelo. La cabeza apunta normalmente hacia la zona entre el primer segmento gastral y el peciolo de la hormiga (Fig. 8).

Fig. 8. Hembra de M. southwoodi antes de iniciar el ataque sobre C. vagus

La hembra de M. southwoodi penetra entonces bajo el cuerpo de la hormiga hasta alcanzar la superficie ventral del gastro, a la que se fija con las patas (Video 1). La mosca queda boca arriba, con la cabeza orientada hacia la de la hormiga (Fig. 9). En esta posición, la hembra de M. southwoodi podrá proyectar el ovipositor en el sentido posteroanterior del eje longitudinal del gastro de la hormiga, facilitando la probable introducción del mismo en las membranas intersegmentarias. Esta proyección posteroanterior del ovipositor sobre el gastro se ha hallado también en las avispas neoneurinas Kollasmosoma sentum y Elasmosoma luxemburgense que parasitan, respectivamente, a hormigas del género Cataglyphis y Formica (Gómez Durán y van Achterberg, 2011).

Video 1. Seis secuencias de oviposición de M. southwoodi sobre obreras de C. vagus (filmado a 300 fps)

En la fotografía inferior de la Fig. 9 puede apreciarse, junto al extremo del ovipositor, una masa globulosa que podrían ser huevos de M. southwoodi (flecha roja). De ser cierto, indicaría que las hembras de este fórido son capaces de poner varios huevos por ataque, y que no los inyectan necesariamente en el interior del gastro.

Fig. 9. Arriba, hembra de M. southwoodi parasitando una obrera de C. vagus. 
Abajo, detalle de la mosca fórida con el ovipositor evaginado y una masa globulosa que podrían ser huevos (flecha roja)

Con objeto de filmar con más precisión, y a cámara lenta, el proceso de oviposición, ideé el siguiente experimento: capturé una obrera viva de C. vagus y le anudé un hilo entre la cabeza y el tórax. Até los extremos del hilo a dos tuercas, y coloqué el conjunto sobre el tronco, tal como se muestra en la Fig. 10. La altura del hilo sobre la superficie del tronco la regulaba poniendo dos palitos debajo, uno a cada lado de la obrera, de tal forma que el gastro de la hormiga quedara siempre elevado sobre el sustrato.

Fig. 10. Obrera viva de C. vagus sujeta mediante un hilo para facilitar la filmación del comportamiento ovipositor de M. southwoodi

La hormiga permanecía prácticamente inmóvil, provocando no obstante el acercamiento y oviposición de varias hembras de Microselia. Es probable que en los seguimientos y ataques no se guíen solo por la percepción de la forma y movimiento de las obreras, sino también por su olor. En un caso pude observar dos oviposiciones consecutivas de una misma Microselia (últimas dos secuencias del Video 1).

El tiempo de oviposición (medido desde el primer contacto de las patas de la mosca con el gastro de la hormiga, e incluyendo la introducción del ovipositor hasta el despegue) era muy variable, dependiendo directamente de los movimientos bruscos del cuerpo y las patas de las obreras, que intentaban desprenderse de las moscas al sentir la introducción del ovipositor, lo que conseguían con frecuencia, interrumpiendo el proceso de oviposición. En cinco secuencias filmadas de obreras libres, sin atar, los tiempos de oviposición en segundos fueron estos: 0.39, 0.53, 1.00, 1.44 y 5.97. En las dos secuencias del experimento con la obrera sujeta con hilo, los tiempos de oviposición de una misma hembra de Microselia fueron, consecutivamente, 1.44 y 20.10 segundos. Este último dato de larga oviposición podría indicar que M. southwoodi pone varios huevos por ataque cuando el proceso no es interrumpido por los movimientos bruscos de la obrera. El experimento de sujeción permitió medir también el tiempo de evaginación del ovipositor, esto es, lo que tarda en alcanzar el gastro de la hormiga desde su salida del metasoma de la mosca: respectivamente, 0.13 y 0.18 segundos.

La localización aproximada de seis oviposiciones fue esta: 4 veces en el margen posterior del primer esternito gastral, 1 en el margen posterior del segundo esternito, y 1 en el margen posterior del tercer esternito.

El análisis de los fotogramas de la última secuencia del Video 1 (Fig. 11) reveló algunos detalles interesantes del comportamiento ovipositor de M. southwoodi.

Fig. 11. Fotogramas de la oviposición de una hembra de M. southwoodi sobre una obrera de C. vagus

Tras el primer contacto con el gastro de la hormiga, la mosca queda colgando verticalmente de su pata delantera derecha (Fotograma 3); flexiona entonces dicha pata y acerca el extremo del metasoma al gastro, de tal forma que los ejes longitudinales de la mosca y la hormiga quedan aproximadamente paralelos; extiende después la pata delantera izquierda y la coloca sobre el gastro por encima de la pata derecha (Fotograma 5); la mosca gira ahora en el sentido de las agujas del reloj, en un ángulo cercano a los 45º, apoyándose ya sobre las patas medias y traseras (Fotograma 6); evagina el ovipositor (flecha amarilla) y lo proyecta sobre el gastro, momento en el que separa levemente la parte anterior del cuerpo inclinándola hacia abajo (Fotograma 7); al final de la oviposición, la mosca despega las patas del gastro de la hormiga y queda colgando en vertical sujeta por el ovipositor, que permanece todavía unido al gastro (Fotograma 8); el cuerpo de la hormiga gira entonces 180º hasta colocarse frente al gastro, momento en el que vuelve a apoyar sus patas traseras sobre el gastro (Fotograma 10); con un movimiento de extensión de las patas traseras, la mosca toma impulso y despega (Fotograma 11).

El giro del cuerpo de la mosca respecto del eje longitudinal del gastro de la hormiga, producido antes de iniciar la evaginación del ovipositor, podría facilitar su introducción en las membranas intersegmentarias. En varias ocasiones he observado que algunas hembras de M. southwoodi permanecen cierto tiempo colgadas verticalmente del ovipositor (Fotograma 8), una conducta extraña que quizá responda a alguna dificultad de retracción del ovipositor una vez introducido en el gastro. Finalmente, cabe destacar la facilidad con la que la hembra de M. southwoodi se cuelga del gastro mediante sus patas delanteras durante la fase del primer contacto (Fotograma 3). El último segmento tarsal de la pata delantera de M. southwoodi es elongado y extremadamente fino, en algunos tramos con un diámetro inferior a una centésima de milímetro, y muestra en su ápice dos afiladas uñas en forma de gancho (Fig. 12).

Fig. 12. A la derecha, los dos últimos segmentos tarsales de la pata delantera de M. southwoodi. A la derecha, detalle del segmento apical 

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Comparación del comportamiento ovipositor de M. southwoodi con el de otras especies de Microselia

Al menos en otras dos especies de Microselia se ha descrito con cierto detalle el comportamiento ovipositor sobre hormigas. Las obreras de Camponotus cruentatus son parasitadas tanto por M. rivierae (Della Santa, 1993; Carles-Tolrá, 2006) como por M. espanaensis (Disney, 2006; Carles-Tolrá, 2006).

Carles-Tolrá (2006) estudió con detenimiento la etología de M. rivierae, concluyendo que esta especie (así como M. espanaensis) oviposita sobre la superficie dorsal del gastro de la obrera, eligiendo normalmente la mitad posterior del mismo. Como he expuesto, el comportamiento ovipositor de M. southwoodi es notablemente diferente: oviposita sobre la superficie ventral del gastro, frecuentemente cerca del margen posterior del primer esternito. Dos estrategias tan distintas para especies del mismo género, con el largo recorrido evolutivo que implican, merecen una breve reflexión.

  

Fig. 13. Arriba, gastros de C. vagus y C. cruentatus; abajo, M. southwoodi y Microselia sp (muy probablemente M. rivierae o M. espanaensis) ovipositando 

(La fotografía de Microselia sp es un recorte de una de las magníficas fotos que amablemente me ha cedido Carlos del Pino)

En la Fig. 13, arriba, se muestran los gastros de C. vagus y C. cruentatus fotografiados a contraluz, pudiéndose apreciar la densa pilosidad de C. vagus que contrasta notoriamente con la pilosidad más dispersa de C. cruentatus. Abajo, M. southwoodi y Microselia sp (muy probablemente M. rivierae o M. espanaensis) ovipositando. Cabe conjeturar que la oviposición de M. southwoodi sobre la superficie ventral del gastro de C. vagus es una adaptación a la densa pilosidad de esta hormiga, lo que le habría permitido evitar la competencia con especies como M. rivierae y M. espanaensis, que ovipositan sobre el dorso del gastro de C. cruentatus, una especie huésped con menor pilosidad que C. vagus y con la que comparte una amplia zona de su distribución geográfica en Europa.

Un estudio morfológico de las patas de M. southwoodi revelaría, probablemente, diferencias importantes con las otras especies de Microselia, diferencias adaptativas relacionadas con su singular estrategia de oviposición.

Referencias: 

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• CARLES-TOLRÁ, M. & DISNEY, R.H.L. 2008. An unfortunate synonym of a parasitoid scuttle fly (Dipt., Phoridae). Entomol. Monthly Mag., 144: 109-110.
• CARLES-TOLRÁ, M. & RIVERA, A.C. 2008. Primera cita de Microselia southwoodi Disney para Italia (Diptera, Phoridae). Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, 42, 344.
• DELLA SANTA, E. 1993. Camponotus cruentatus Latreille, 1802 (Hymenoptera: Formicidae), hote du Phoridé myrmecophile Microselia rivierae Schmitz, 1934 (Diptera: Phoridae). Mitteilungen der schweizerischen entomologischen Gesellschaft, 66: 135-136.
• DISNEY, R.H.L. 1988. A new species of Microselia (Dipt. Phoridae) from France. Annales de Parasitologie Humaine et Comparée, 63 (1): 85-88.
• DISNEY, R.H.L. 1994. Scuttle Flies: The Phoridae. Chapman & Hall, London, 467 pp.
• DISNEY, R.H.L. 2006. A new species of Microselia Schmitz (Dipt., Phoridae) from Spain and its ant host. Entomologist's Monthly Magazine, 142, 139–141.
• DISNEY, R.H.L., SHAW, R. 1994. The ant host (Hym. Formicidae) of a Microselia (Dipt., Phoridae) from France. Entomologist’s Monthly Magazine, 130: 227-228.
• GÓMEZ DURÁN J-M, VAN ACHTERBERG, C. 2011. Oviposition behaviour of four ant parasitoids (Hymenoptera, Braconidae, Euphorinae, Neoneurini and Ichneumonidae, Hybrizontinae), with the description of three new European species. ZooKeys 125: 59-106. doi:10.3897/zookeys.125.1754.
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• SCHMITZ, H. 1934. Eine neue parasitische Phoride aus dem Mittelmeergebiet. Microselia rivierae n.g., n.sp. Brotéria, 30: 10-14.