En
1984 Bert Hölldobler describió una glándula situada entre el 6º y el 7º
tergito abdominal (o pigidio) del gastro de varias especies del género Polyergus, denominándola glándula pigidial. Dado que era la primera vez que se hallaba en un género de la subfamilia Formicinae, y que difería en varios aspectos de la glándula pigidial conocida en muchos otros géneros de otras subfamilias de hormigas, la consideró no homóloga a esta última. La función de la glándula pigidial de Polyergus
es desconocida.
Este
verano de 2012, en Almazán (Soria), mientras observaba por las tardes la fase previa a la formación
de la columna de asalto de Polyergus rufescens, pude detectar en las obreras un
notable comportamiento consistente en el frotamiento de los tarsos de las patas
contra el extremo del gastro. Esta conducta había sido mencionada brevemente,
sin precisar la localización del frotamiento, por Grasso (1993) y Visicchio et al. (2001) para P. rufescens, y por Hasegawa
y Yamaguchi (1994) y Tanaka y Kojima (2001) para P. samurai. Me dispuse a observar y filmar intensamente, a cámara lenta, dicho frotamiento
tarso-gastral en P. rufescens, concluyendo que, muy probablemente, está asociado a la glándula
pigidial descubierta por Hölldobler (1984).
*****
La
glándula pigidial de P. rufescens consiste en dos grupos de células
excretoras, el primero de los cuales (en color verde en la Fig. 1) drena la
secreción en un reservorio formado por la invaginación de la membrana
intersegmentaria situada entre el 6º y el 7º tergito abdominal. Los conductos
del segundo grupo de células (en color rojo en la Fig. 1) atraviesan la
cutícula en el margen anterior del 7º tergito abdominal, donde forman una
sorprendente estructura cuticular compuesta por numerosas copas o celdillas que
contienen uno o más poros cada una.
Fig.
1. Glándula pigidial de Polyergus rufescens. Modificado de Hölldobler
(1984)
La
curiosidad me llevó a intentar ver con mis propios ojos dicha estructura
cuticular. Era imprescindible retirar el 6º tergito, cuyo margen posterior solapa
el borde anterior del 7º tergito. Cogí una obrera conservada en alcohol y la
hidraté varias horas. Separé el gastro y lo puse sobre un portaobjetos. Bajo la
lupa binocular, coloqué otro portaobjetos encima, presionando exactamente sobre
los segmentos abdominales 3º y 4º, dejando al aire el resto de segmentos. Con
un fino punzón conseguí levantar y retirar el 6º tergito. Finalmente, seccioné el
gastro separando los segmentos 6º y 7º, que incluí en bálsamo de Canadá (Figs. 2 y 3).
Fig.
3. Copas o celdillas de la estructura cuticular de la glándula pigidial de Polyergus
rufescens
Al
microcopio óptico la estructura cuticular revela unas 180 o 190 copas o
celdillas, con al menos un poro visible dentro de cada una de ellas (flecha
roja en la Fig. 4). De los poros salen, a su vez, unos filamentos cuya longitud
supera en dos o tres veces el diámetro de las celdillas (flecha amarillas en la
Figs. 4 y 5).
Fig.
4. Detalle de las copas de la estructura cuticular. Flecha roja: poro; flecha
amarilla: filamento
Fig.
5. Detalle de los filamentos de las copas de la estructura cuticular
Lo
intrigante de estos filamentos es que no son mencionados por Hölldobler (1984) en
su artículo, ni se aprecian en las fotografías que realizó con el microscopio
electrónico de barrido. ¿Se trata quizá de segmentos filiformes de la propia secreción
glandular? ¿Depende su aparición del método de preparación de la muestra y de
la óptica utilizada? En caso de ser verdaderos filamentos vinculados a los
poros (a confirmar mediante un estudio histológico), establecerían ciertamente
una tupida red por toda la estructura cuticular, con funciones adicionales relacionadas
con el mecanismo de secreción glandular.
*****
Durante
el comportamiento de frotamiento tarso-gastral, la obrera de Polyergus
dobla el gastro ventralmente, sin tocar el suelo, e inclina el cuerpo hacia uno
de sus lados apoyándose sobre las patas de dicho flanco (siempre sobre la patas
trasera y media, que quedan extendidas y ancladas al terreno, y opcionalmente
sobre la pata delantera). Con las tres patas del flanco contrario (a las que se
une a veces la pata delantera del lado opuesto) frota repetidamente la parte dorsal
del extremo del gastro, especialmente la zona situada entre el 6º y 7º tergito
abdominal, donde se encuentra la estructura cuticular de la glándula pigidial
(fotografía 1 de la Fig. 6; Figs. 7 y 8). Esta acción dura normalmente de 1 a 5
segundos (a veces 7 o 8) y suele repetirse seguidamente con el flanco opuesto, de
tal forma que las 6 patas realizan el frotamiento. En algunos casos el cuerpo
queda en posición vertical, produciéndose a veces contactos del gastro con el
suelo que dan lugar, temporalmente, a un
trípode de apoyo constituido por el gastro y las patas traseras y medias de un
flanco. Una tercera modalidad de frotamiento ocurre durante el acicalado
buco-anal, en el que la obrera dobla completamente el gastro hacia delante,
sujetando el pigidio con las mandíbulas y realizando frotamientos con las patas
delanteras y medias (fotografía 3 de la Fig. 6).
Fig.
6. Tipos de frotamiento tarso-gastral en Polyergus rufescens
Fig.
8. Frotamiento tarso-gastral en una obrera de Polyergus rufescens
Durante
el frotamiento, las patas del flanco activo se turnan sucesivamente para
realizar los contactos con el gastro. Mientras una pata frota la zona pigidial,
otra queda suspendida en el aire o tocando el suelo. Este contacto con el suelo
efectuado por una pata del flanco activo, compensa el frecuente levantamiento
de la pata delantera del flanco opuesto, restaurando el trípode de apoyo
necesario para la estabilidad del cuerpo de la hormiga. Con todo, no siempre se
logra la sincronización del movimiento de las patas para obtener un trípode de
apoyo permanente, lo que causa caídas ocasionales.
A
continuación muestro algunas secuencias de este comportamiento. El primer video
lo filmé a velocidad normal. El segundo, a 300 fotogramas por segundo. El
tercero, a 600 fps.
Video
1. Frotamiento tarso-gastral en obreras de Polyergus rufescens
Video
2. Frotamiento tarso-gastral en obreras de Polyergus rufescens. 300 fps
Video
3. Frotamiento tarso-gastral en obreras de Polyergus rufescens. 600 fps
Este
comportamiento de frotamiento de las patas contra la superficie dorsal del
extremo del gastro es relativamente frecuente en las obreras de Polyergus.
Acontece principalmente durante la fase previa a la formación de la columna de
asalto que se dirigirá a los nidos de Formica. Una o dos horas antes de
la salida masiva de obreras, puede observarse a individuos aislados que corren
caóticamente en un radio de unos 50 cm alrededor del nido, parándose de vez en
cuando para realizar el frotamiento tarso-gastral. Cuando se inicia la salida
masiva de obreras, se incrementa gradualmente el número de individuos que
ejecutan este comportamiento. Sería muy interesante marcar a estos individuos para saber si el frotamiento lo realiza cualquier obrera o sólo un grupo especializado. En la fotografía que sigue (Fig. 9),
correspondiente a una pequeña área circundante al nido tras la salida masiva,
hay 11 obreras realizando simultáneamente el frotamiento tarso-gastral.
Fig.
9. Frotamiento tarso-gastral de 11 obreras de Polyergus rufescens tras
la salida masiva previa a la formación de la columna de asalto
He observado también este comportamiento en obreras que salían sin pupas del nido de Formica
asaltado, como puede apreciarse en la secuencia final del video 1. Tanaka y
Kojima (2001) lo observaron igualmente en una exploradora de P. samurai
que retornaba al nido. Sin embargo, los frotamientos parecen no realizarse durante la
marcha de la columna en dirección a los nidos de Formica.
*****
Hasegawa
y Yamaguchi (1994) plantearon la posibilidad de que dichos frotamientos
impregnaran las patas con una feromona de pista procedente de alguna glándula
abdominal. Hölldobler (1984), que desconocía esta conducta de frotamiento, lanzó
una doble hipótesis sobre la función de la glándula pigidial de Polyergus:
1) que las obreras líderes de la columna de avance segregan una feromona
excitadora (además de feromonas de pista) capaz de agrupar en torno a ellas al
resto de obreras; 2) que emite una feromona de “propaganda” durante la invasión
de los nidos de Formica, creando en ellas reacciones de alarma y huida.
Visicchio
et al. (2001), que determinaron la procedencia de las feromonas de
reclutamiento, de pista y de propaganda (respectivamente la glándula de Dufour,
la glándula rectal y la glándula mandibular), negaron la hipótesis de Hasegawa y
Yamaguchi mediante experimentos con extractos de los tarsos, que no
estimularon reacciones de seguimiento en las obreras expuestas a ellos. Argumentaron
que el frotamiento de los tarsos contra el gastro debía ser un comportamiento
de acicalado para limpiar la zona anal de cara a la segregación de pistas
durante la marcha de la columna. Con experimentos similares descartaron igualmente
la función de propaganda para la glándula pigidial sugerida por Hölldobler. Plantearon
entonces, nuevamente, la posible función excitadora y de agrupamiento en torno
a las obreras líderes de la columna de asalto.
En
este artículo he sostenido que el frotamiento tarso-gastral, lejos de ser un
mero acicalado, lleva aparejado la impregnación de los tarsos de las 6 patas
con la sustancia excretada por la glándula pigidial. Efectivamente, los tarsos
rozan repetidamente la zona situada entre el 6º y 7º tergito abdominal, zona donde se encuentra la peculiar estructura cuticular de dicha glándula. Muy
probablemente, el origen filogenético de este comportamiento es el acicalado.
Durante el frotamiento descrito se observan, además de contactos con el área
pigidial, roces entre las patas y acicalados bucales de las patas delanteras. De
entre los 13 tipos de auto acicalado descritos por Wilson (1962) en las hormigas,
el frotamiento tarso-gastral se encontraría cercano al “acicalado normal de
cuatro patas” (el nº 3 de la escala de Wilson), consistente en el acicalado
conjunto de las tres patas de un lado y la pata delantera del otro, estando el
cuerpo apoyado sobre la punta del gastro y las patas traseras y medias del lado
opuesto. Como expuse más arriba, esta situación se da a veces en el frotamiento
tarso-gastral de P. rufescens, pero en la mayoría de los casos dicho
comportamiento acontece de forma diferente: el gastro permanece elevado sobre
el suelo, de tal manera que el pigidio queda expuesto y accesible a los tarsos;
el trípode de apoyo suele estar formado por 3 patas, normalmente las tres de un
lado, o bien la pata trasera y la media de un lado y una pata del lado opuesto.
Estaríamos,
por tanto, ante un comportamiento originalmente de acicalado, que evolucionó hasta
especializarse en el frotamiento de la estructura cuticular de la glándula
pigidial. Un proceso similar debió ocurrir en la especie
Cabe
preguntarse ahora qué función cumplen en Polyergus los tarsos
impregnados con la sustancia excretada por la glándula pigidial. Mis
observaciones me han convencido de la relevancia que tiene, en la biología de P.
rufescens, la zona que circunda su nido (aproximadamente 0.5 a 1 m de
radio alrededor del mismo). Como ya he comentado, en dicha zona, 1 o 2 horas antes de formarse la
columna de asalto, entran con frecuencia obreras individuales que corren
azarosamente y realizan el frotamiento tarso-gastral. Este comportamiento se extiende a numerosos individuos cuando se produce la salida masiva de obreras.
En esta fase, la zona circundante donde las obreras corren caóticamente y realizan
el frotamiento, se amplia gradualmente hasta alcanzar un radio de 1 a 1.5 m
alrededor del nido. Ninguna obrera saldrá del círculo donde se agitan
nerviosas, ninguna hasta la enigmática formación del frente de avance de la
columna, que puede demorarse más de 20 minutos. Esta zona activa,
marcada probablemente con feromonas de la glándula pigidial mediante los tarsos
impregnados, es el escenario de la toma de decisión que dará inicio a la marcha
orientada de 600 a 1000 individuos en busca de nidos de Formica.
Sugiero
esta hipótesis para P. rufescens: la toma de decisión -sujeta todavía a
dudas y controversias- de centenares de individuos de esta especie dulótica (reclutados
de forma masiva junto a las entradas, y sin la guía de pistas feromonales
trazadas previamente entre los nidos de Formica y el de Polyergus)
necesita un factor de agregación o cohesión que evite la dispersión de las
obreras. Dicho factor sería la secreción de la glándula pigidial de Polyergus
-única en la subfamilia Formicinae- diseminada intensivamente sobre el suelo mediante los rápidos y caóticos movimientos de las obreras con los
tarsos impregnados. Del mismo modo, la densa columna de avance, durante los
largos recorridos hacia los nidos de Formica (a veces situados a 100
metros de distancia) se beneficiaría de la impregnación continuada del
sustrato, que contribuiría a la compactación o agrupación de la columna. En
este sentido, resulta notoria la frecuencia con la que bastantes individuos,
dentro de la columna, caminan durante un tiempo en dirección contraria al
avance de la misma. Así mismo, cabe destacar que las obreras cargadas con pupas
tras la razia, no suelen retornar directamente a las entradas del nido mixto,
sino a la zona activa que lo circunda, donde deambulan hasta localizar
las entradas. A diferencia de las pistas orientadas trazadas con la secreción
de la glándula rectal, la feromona de la glándula pigidial de Polyergus -diseminada
mediante los tarsos impregnados de numerosos individuos- cumpliría fundamentalmente una función de
cohesión del extenso grupo de obreras.
Referencias:
- GRASSO D.A. 1993. Biologia e comportamento della specie schiavista Polyergus rufescens Latr. (Hymenoptera, Formicidae): aspetti sociali e temporali della attività di razzia, capacità di orientamento e homing. PhD Thesis, University of Parma.
- HASEGAWA E., T. YAMAGUCHI. 1994. Raiding behavior of the Japanese slave-making ant Polyergus samurai. Insectes Sociaux 41: 279-289.
- HÖLLDOBLER B. 1984. A new exocrine gland in the slave raiding ant genus Polyergus. Psyche 91: 225-235.
- TANAKA K., J. KOJIMA. 2001. Scouting behavior of the Japanese slave-making ant, Polyergus samurai (Hymenoptera: Formicidae). Entomological Science 4: 307-313.
- TRANIELLO J. F. A., B. HÖLLDOBLER. 1984. Chemical communication during tandem running in Pachycondyla obscuricornis (Hymenoptera, Formicidae). Journal of Chemical Ecology 10: 783-794.
- VISICCHIO R., A. MORI, D. A. GRASSO, C. CASTRACANI, F. LE MOLI. 2001. Glandular sources of recruitment, trail, and propaganda semiochemicals in the slave-making ant Polyergus rufescens. Ethology Ecology & Evolution 13: 361–372.
- WILSON E. O. 1962. Behavior of Daceton armigerum (Latreille), with a classification of self-grooming movements in ants. Bull. Mus. Comp. Zool. 127: 403-421.
Simplemente, genial. Es más que interesante. Gracias por tu trabajo y por compartirlo
ResponderEliminarMe alegra mucho que te guste, José Alberto, muchas gracias. ¡A ver si un día de estos podemos saludarnos en persona!
ResponderEliminar